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定量评估多糖降解原核生物群落的功能冗余 Quantifying functional redundancy in polysaccharide-degrading prokaryotic communities Article,2024-7-2,Microbiome,[IF 13.8] DOI:https://doi.org/10.1186/s40168-024-01838-5 原文链接:https://microbiomejournal.biomedcentral.com/articles/10.1186/s40168-024-01838-5 第一作者:Dan-dan Li(李单单);Jia-ning Wang(王家宁) 通讯作者:Yue-zhong Li(李越中);Zheng Zhang(张正) 主要单位: 山东大学微生物技术国家重点实验室,微生物技术研究院(State Key Laboratory of Microbial Technology, Institute of Microbial Technology, Shandong University, Qingdao, 266237, China) 山东大学海洋研究院(Institute of Marine Science and Technology, Shandong University, Qingdao, 266237, China) - 摘要 - 功能冗余广泛存在,但对于其形成过程和影响因素尚未达成共识。在群落中共存的多种原核生物可以编码相同的代谢功能,被称为群落内功能冗余;不同群落中编码同样功能的原核生物组成可能会有很大差异,被称为群落间功能冗余。我们提出了两个公式来量化群落内和群落间的功能冗余程度,并以原核生物编码的糖苷水解酶(glycoside hydrolase, GH)为代表,分析了全球环境样本中碳水化合物降解的功能冗余程度。研究结果表明,各类糖苷水解酶功能都是广泛冗余的,既在群落内由多种分类学上不同的原核生物编码,又在群落间由高度差异化的类群编码。群落内和群落间功能冗余的程度主要受到α和β群落多样性的影响,并且还受到环境因素(例如pH、温度、盐度)的影响,是高度确定性的。糖苷水解酶的功能冗余程度是一种稳定的群落特征。该研究为原核生物群落多样性与生态系统功能之间的关系提供了新见解。 - 引言 - 原核生物是地球上最古老、最多样、最广泛的生命形式,并在数十亿年中塑造了地球表面的化学性质。在许多情况下,代谢功能是与特定地点和时间的相关物种组合脱钩的。一方面,许多共存但分类学上不同的原核生物可以编码相同的代谢功能,这种功能冗余与物种应占据不同代谢位的预期形成对比;另一方面,编码每种功能的分类群组成在空间或时间上也可能会有很大差异,而对功能几乎没有影响,这通常被认为是由等效生物之间的生态漂移引起的。什么机制导致了原核生物群落功能与物种组成的脱钩,以及什么因素决定了群落中功能冗余的程度,已成为生态学的核心问题。 在全球范围,大多数代谢功能都可能由范围广泛的分类群执行。原核生物的一类重要代谢功能是碳水化合物降解,主要依赖糖苷水解酶(glycoside hydrolase, GH),并且糖的多样性促使GH演化出众多类型。在本研究中,通过大规模分析全球尺度的原核生物群落遗传信息,我们定量评估了原核生物群落内和群落间的糖苷水解酶功能冗余程度及其影响因素。 - 结果 - 定量评估原核生物功能冗余 Quantification of functional redundancy of prokaryotic communities 我们分析了来自地球微生物组计划的10000个样本,并基于16S rRNA数据映射了已测序基因组的原核生物。结合原核生物基因组编码的GH基因数和相应OTU丰度,计算了样本中OTU编码GH基因的丰度。我们提出了两种定量方法来评估群落内功能冗余和群落间功能冗余(图1)。 图1 定量评估原核生物群落内和群落间的功能冗余程度。 群落内糖苷水解酶的功能冗余程度 Functional redundancy of glycoside hydrolase within communities 对于那些具有纤维素酶基因的原核生物群落,99.2%的群落中这类基因由多种OTU编码,98.9%的群落中由多个属编码,98.0%的群落中由多个纲编码,96.0%的群落中由多个门编码(图2a)。对于木聚糖酶和几丁质酶也均是如此。基于OTU计算的群落内功能冗余程度(FRIa值),与基于其他分类等级计算的均高度正相关,具有相似的变化趋势(图2b)。纤维素酶FRIa值的中位数为1.95(1.31-2.77),木聚糖酶为1.63(0.98-2.52),几丁质酶为1.89(1.25-2.58)(图2c)。群落内的功能冗余程度在环境类型间差异巨大,例如soil(non-saline)群落中纤维素酶FRIa值的中位数为3.13,water(saline)为1.69,而animal corpus仅为0.56。 图2 糖苷水解酶的群落内功能冗余现象普遍存在。 (a)群落内编码相同代谢功能的多个共存但分类学上不同的原核生物。 (b)基于OTU计算的群落内功能冗余程度与基于门、纲或属计算的均高度正相关。 (c)在不同环境中定量评估纤维素酶、木聚糖酶和几丁质酶的群落内功能冗余程度。 除了3种典型的糖苷水解酶功能,我们也分析了每个GH家族在原核生物群落中的冗余程度。结果显示,所有GH家族都存在功能冗余现象,但冗余程度具有很大差异(图3a)。GH3、GH23、GH13和GH77的平均FRIa值超过2,而GH80、GH58、GH107和GH124则不到0.1。分环境类型来看,所有GH家族在不同环境间的平均FRIa值差异均超过2倍,其中41个家族更是在环境间的差异超过10倍(图3b)。进一步的,我们发现群落内纤维素酶的FRIa值与木聚糖酶和几丁质酶的FRIa值均是高度正相关的(图3c)。类似的,群落内纤维素酶、木聚糖酶和几丁质酶的FRIa值分别与135、137和135个GH家族的FRIa值显著正相关,并且其中分别与101、102和99个GH家族的Spearman相关系数值超过0.5(图3d)。因此,尽管糖苷水解酶在群落内的功能冗余程度因环境类型和所考虑的功能而不同,但可能受到了共同因素的影响。 图3 群落内功能冗余主要由环境类型和所考虑的功能决定。 (a)统计所有GH家族在全球原核生物群落中存在功能冗余现象的比例。 (b)151个GH家族在16种环境中的FRIa值分布。 (c)群落中纤维素酶的FRIa值与木聚糖酶和几丁质酶均高度正相关。 (d)大多数GH家族的FRIa值均与纤维素酶、木聚糖酶和几丁质酶显著正相关。 群落内功能冗余的影响因素 Factors influencing within-community functional redundancy 我们发现,糖苷水解酶的群落内功能冗余程度受到群落alpha多样性的影响。对于3种典型的糖苷水解酶功能,纤维素酶、木聚糖酶和几丁质酶的FRIa值均与群落Shannon指数呈显著正相关(图4a)。3种酶的FRIa值与群落中的OTU数量、Chao1指数和Faith PD值也均呈显著正相关。除了群落多样性,在自由生活群落中经度、纬度、海拔、温度、pH值、盐度等因素也都能够显著影响3种酶的FRIa值(图4b)。 图4 群落内功能冗余程度受alpha多样性和多种环境因素的影。 (a)在全球范围、自由生活群落和宿主相关群落中,FRIa值均与alpha多样性高度正相关。 (b)多种环境因素都能够显著影响自由生活群落中3种酶的FRIa值。 对于151个GH家族,分别有134、134、134和133个GH家族的FRIa值与群落中的Shannon指数、OTU数量、Chao1指数和Faith PD值呈显著正相关(图5a)。纬度、经度、海拔、温度、pH值、盐度这6种因素依次与137、126、133、78、124和78个GH家族的FRIa值显著相关(图5b)。因此,多数GH家族群落内功能冗余程度是受群落多样性和这6种因素共同影响的,并且其中群落alpha多样性的贡献最大。 图5 151个GH家族群落内功能冗余程度的影响因素。 (a)151个GH家族的FRIa值与alpha多样性的相关性。 (b)6种环境因素与每个GH家族FRIa值的相关性。 群落间糖苷水解酶的功能冗余程度 Functional redundancy of glycoside hydrolases between communities 基于FRIb值,我们分环境类型计算了纤维素酶、木聚糖酶和几丁质酶在两两原核生物群落间的功能冗余程度(图6a)。在16种环境类型中,纤维素酶的FRIb值中位数高于0.772(plant rhizosphere),木聚糖酶的FRIb值中位数高于0.696(plant surface),几丁质酶的FRIb值中位数高于0.775(plant rhizosphere)。151个GH家族在两两原核生物群落间的功能冗余程度也被分环境类型分析了,共分2345组“GH家族-环境类型”计算(图6b)。每个GH家族均至少在1种环境类型中具有超过0.7的平均FRIb值。这些结果表明,所有GH家族都普遍存在原核生物群落间的功能冗余现象,也就是说编码同种功能的类群身份在群落间是高度差异化的,并且在不同环境类型间表现出与FRIa值相反的变化趋势。 图6 编码同种功能的原核生物类群身份在群落间是高度差异化的。 (a)纤维素酶、木聚糖酶和几丁质酶在不同环境类型中都普遍存在高程度的群落间功能冗余。 (b)151个GH家族在16种环境中的FRIb值分布。 群落间功能冗余的影响因素 Factors influencing between-community functional redundancy 我们评估了可能影响糖苷水解酶群落间功能冗余程度的因素。与FRIa值相似,我们首先假设FRIb值可能与原核生物群落间的beta多样性相关。我们发现,无论是高度结构化的soil(non-saline)环境还是自由扩散的water(saline)环境或者受宿主影响的animal distal gut环境,纤维素酶的FRIb值均与beta多样性高度正相关(图7a)。在16种不同的环境类型中,纤维素酶、木聚糖酶和几丁质酶的FRIb值都是与beta多样性显著正相关的(图7b)。我们也检测了两个群落间温度、pH值、盐度差异对于纤维素酶、木聚糖酶和几丁质酶FRIb值的影响(图7c)。结果显示,Δ温度、ΔpH和Δ盐度值均与3种酶的FRIb值显著正相关。因此,糖苷水解酶群落间的功能冗余程度至少受到beta多样性、温度差异、pH差异和盐度差异的显著影响,并且其中beta多样性的影响最强。 图7 群落间功能冗余程度受beta多样性和多种环境因素的影响。 (a)纤维素酶FRIb值与beta多样性的关系。 (b)在16种不同环境中纤维素酶、木聚糖酶和几丁质酶的FRIb值都与beta多样性显著正相关。 (c)群落间环境因素差异能够显著影响自由生活群落中3种酶的FRIb值。 基于宏基因组定量评估GH功能冗余 Quantifying functional redundancy of glycoside hydrolases based on metagenomes 利用我们采集自中国黄河口样本的宏基因组数据,定量评估了沉积物(S)底栖群落、颗粒相关(PA)浮游群落和自由生活(FL)浮游群落的GH功能冗余。结果显示,这些原核生物群落的GH功能表现出广泛的群落内和群落间功能冗余(图8a)。三类群落的FRIa值相互间高度正相关,但也存在明显的栖息地差异,S群落的FRIa值最高,PA群落其次,FL群落最低(图8b)。与我们对于EMP样本的分析一致,底栖和浮游群落的GH功能冗余程度同样在很大程度上受到群落多样性和环境因素的影响。大多数GH家族的FRIa值与群落中的alpha多样性、pH、盐度等指标呈显著正相关(图8c)。大多数GH家族的FRIb值与群落间的beta多样性、ΔpH、Δ盐度等指标呈显著正相关(图8d)。 图8 宏基因组中糖苷水解酶的功能冗余。 (a)来自中国黄河三角洲宏基因组中所有GH家族功能冗余比例统计。 (b)沉积物(S)底栖群落中GH的FRIa值与颗粒相关(PA)浮游群落或自由生活(FL)浮游群落中GH的FRIa值之间显著正相关。 (c)所有样本中各GH家族的FRIa值与影响因素之间的相关性。 (d)所有样本中各GH家族的FRIb值与影响因素之间的相关性。 - 结论 - 功能冗余广泛存在于不同环境的原核生物群落中,例如土壤、海洋和人类。但各种环境下功能冗余的程度、形成过程以及影响因素尚不清楚。在这里,基于对全球范围内原核生物群落遗传信息的大规模分析,我们提出了两种量化群落内和群落间功能冗余程度的方法,并将其应用于碳水化合物降解的分析。我们的结果表明,各种糖苷水解酶功能表现出广泛的功能冗余;也就是说,同一功能是由群落内多种分类学上不同的原核生物以及群落之间高度差异化的类群编码的。对于群落内和群落间来说,功能冗余程度很大程度上受到群落多样性和环境因素(例如pH、温度、盐度)的影响。功能冗余程度不是由随机因素决定的,而是高度确定性的。功能冗余程度应被视为一种稳定的群落特征,是具有特定代谢功能的原核生物群落多样性的体现。 参考文献 Dan-dan Li#, Jianing Wang#, Yiru Jiang, Peng Zhang, Ya Liu, Yue-zhong Li*, Zheng Zhang*. Quantifying functional redundancy in polysaccharide-degrading prokaryotic communities. Microbiome 12, 120 (2024). https://doi.org/10.1186/s40168-024-01838-5 - 作者简介 - 第一作者 山东大学海洋研究院 李单单 助理研究员,硕士生导师 李单单,山东大学海洋研究院助理研究员,硕士生导师。主要从事多糖降解微生物群落的研究,以第一作者或通讯作者在Microbiome、Nucleic Acids Research、Global Ecology and Biogeography、Environmental Microbiology等期刊发表多篇SCI论文。 个人主页:https://faculty.sdu.edu.cn/lidandan12345/zh_CN/index.htm 山东大学微生物技术国家重点实验室 王家宁 副研究员 王家宁,山东大学微生物技术国家重点实验室(研究院)副研究员。主要研究方向为微生物资源和生态,以第一作者或通讯作者在Microbiome、Journal of Hazardous Materials、mSystems、Environmental Microbiology、Microbiology Spectrum等期刊发表多篇SCI论文。 个人主页:https://www.mbtechinst.qd.sdu.edu.cn/info/1135/9108.htm 通讯作者 山东大学微生物技术国家重点实验室(研究院) 张正 研究员,博士生导师 张正,山东大学微生物技术国家重点实验室(研究院)研究员,博士生导师,齐鲁青年学者,青岛市青年科技奖获得者。主要从事微生物功能基因资源挖掘和群落生态学研究,以第一作者或通讯作者在Microbiome、Nucleic Acids Research、Molecular Biology and Evolution、Global Ecology and Biogeography等期刊发表SCI论文20余篇。 个人主页:https://www.mbtechinst.qd.sdu.edu.cn/info/1134/3348.htm 山东大学微生物技术国家重点实验室(研究院) 李越中 教授,博士生导师 李越中,山东大学微生物技术国家重点实验室(研究院)教授,博士生导师。中国微生物学会副理事长,国家杰出青年基金获得者,国家百千万人才工程入选者。主要研究方向是以黏细菌为基本材料,开展微生物资源生态和合成生物学研究。以通讯作者在ISME、Microbiome、Angewandte Chemie、Nucleic Acids Research等期刊发表SCI论文100余篇。 个人主页:https://www.mbtechinst.qd.sdu.edu.cn/info/1134/3330.htm 宏基因组推荐 10月18-20日,微生物组-扩增子16S分析 11月15-17日,微生物组-宏基因组分析 人满即开 | 论文作图和统计分析培训班 一站式论文提升服务,助您顺利发高分论文!本公众号现全面开放投稿,希望文章作者讲出自己的科研故事,分享论文的精华与亮点。投稿请联系小编(微信号:yongxinliu 或 meta-genomics) 猜你喜欢iMeta高引文章 fastp 复杂热图 ggtree 绘图imageGP 网络iNAPiMeta网页工具 代谢组MetOrigin 美吉云乳酸化预测DeepKlaiMeta综述 肠菌菌群 植物菌群 口腔菌群 蛋白质结构预测 10000+:菌群分析 宝宝与猫狗 梅毒狂想曲 提DNA发Nature 系列教程:微生物组入门 Biostar 微生物组 宏基因组 专业技能:学术图表 高分文章 生信宝典 不可或缺的人 一文读懂:宏基因组 寄生虫益处 进化树 必备技能:提问 搜索 Endnote 扩增子分析:图表解读 分析流程 统计绘图 16S功能预测 PICRUSt FAPROTAX Bugbase Tax4Fun 生物科普: 肠道细菌 人体上的生命 生命大跃进 细胞暗战 人体奥秘 写在后面为鼓励读者交流快速解决科研困难,我们建立了“宏基因组”讨论群,己有国内外6000+ 科研人员加入。请添加主编微信meta-genomics带你入群,务必备注“姓名-单位-研究方向-职称/年级”。高级职称请注明身份,另有海内外微生物PI群供大佬合作交流。技术问题寻求帮助,首先阅读《如何优雅的提问》学习解决问题思路,仍未解决群内讨论,问题不私聊,帮助同行。 点击阅读原文 |
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