这一代延续了《怪物猎人：携带版 3》的和风世界观，故事发生在于一个名叫炎火村的地方，这里即将发生 50 年一遇的奇特灾害「百龙夜行」，主人公需要帮助村民渡过难关。 游戏最大特色在于地图探索方式的进步，首先在跳跃动作以及新道具「翔虫」的帮助下，玩家可以自由前往新地图「废神社」的任何地方，同时「翔虫」配合攻击动作还能打出一些全新的套路，演出效果颇有新意。