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铁（Fe）是植物生长发育所必需的微量元素，其缺乏引起的“缺素症”和过量摄入导致的活性氧迸发都会造成植物生长抑制。因此作为植物重要的Fe贮存库，质外体铁的研究也主要聚焦在维持细胞铁稳态过程。值得注意的是，越来越多的研究表明质外体铁不仅仅作为一个铁库，其在特异性部位的沉积广泛调控了植物对环境变化的应激反应。

近日，浙江大学金崇伟教授团队在Cell Press细胞出版社旗下期刊Trends in Plant Science 发表综述文章“Beyond iron-storage pool: functions of plant apoplastic iron during stress”，浙江大学刘星星博士（现内蒙古大学生命科学学院）与南京土壤研究所土壤与农业可持续发展国家重点实验室朱晓芳研究员为论文第一作者。浙江大学郑绍建教授以及杭州师范大学薛大伟教授也参与了论文的撰写。该综述系统总结了该团队与国内外同行在质外体铁调控植物响应逆境胁迫过程的最新研究进展。当植物面临缺铁环境时，会通过多种途径活化质外体铁，并促进质外体铁再利用，以增强植物缺铁耐性；当植物感知土壤养分变化后（高铵，低磷），可调控质外体铁在特异性部位沉积，以此重塑根系构型应对养分胁迫；当病原菌侵染植物时，植物可利用2种不同的质外体铁策略来减弱病害发生（图1）。

▲图1. 质外体铁调控植物对逆境胁迫的响应。

1.促进质外体铁再利用以增强植物缺铁耐性

尽管铁是地壳中含量丰富的元素，但在通气性良好的中碱性土壤，绝大多数铁以不溶性氧化铁或氢氧化铁形式存在，很难被植物吸收利用。作为植物重要铁库，质外体铁活化-再利用对植物耐受缺铁生境至关重要。一方面，植物可以酸化质外体空间或向质外体分泌小分子物质来活化细胞壁结合铁。拟南芥根系中，缺铁诱导ABC转运蛋白PDR9表达来分泌香豆素类化合物，在促进质外体固持Fe移动的同时通过高铁还原酶FRO2还原后将Fe经由亚铁转运蛋白IRT1转运至胞内。同样水稻根系中OsPEZ1及其同源蛋白OsPEZ2可分泌酚酸，OsTOM1可分泌麦根酸来促进质外体固持Fe移动。同样有机酸，维生素C等具有螯合/还原能力的小分子化合物也在一定程度上促进了根系质外体铁活化。有趣的是，植物叶片中除有机酸，维生素C等小分子化合物活化质外体铁外，金崇伟团队近期发现缺铁还可通过抑制NRT1.1介导的硝酸盐吸收来阻止质外体碱化造成的Fe固持；另一方面，细胞壁合成变化也会显著影响质外体铁库再利用。如缺铁诱导Cdi基因表达，通过调控鼠李半乳糖醛酸聚糖-II（RG-II）合成来促进细胞壁果胶结合铁释放。

▲图2. 缺铁条件下植物质外体铁的再利用过程。

2.质外体铁沉积重塑根系构型应对养分胁迫

土壤胶体呈负电荷。为了更好的固持氮素养分，农业生产中常使用的氮肥会以铵态氮、酰胺态氮为主。此时当土壤面临低温，渍水及酸化时就容易发生铵积累并严重毒害植物生长，其中根系生长抑制是铵毒害的典型特征。金崇伟团队于近期发现亚铁氧化酶LPR2调控韧皮部质外体铁积累是铵毒害根系生长的关键成因。同时期，Nicolaus von Wirén教授团队鉴定到PDX1.1可通过调控VB6合成缓减铵诱导的铁依赖型活性氧产生，进而维持根系生长。通常植物根系生长受阻被认为是不利表型变化。但对水生植物来讲，抑制根系在较深淹水土层生长并分配更多能量到土壤浅层根系的根构型变化可能更有利于适应高铵环境。该根构型改变一方面可避免较深淹水土层富集的NH4+，另一方面可促进植物吸收利用浅层土壤中NO3-，并综合两方面提高水生植物铵耐性。值得一提的是，水稻、睡莲及石菖蒲等水生植物中LPR蛋白家族发生扩张，进一步支持了以上观点；磷是植物生长必需的大量元素，低磷胁迫可引起严重的“缺素症”。而根构型变浅可促使表层富磷土壤中根系增生，以此增强磷吸收能力。低磷条件下，亚铁氧化酶LPR1作为主效基因可调控铁在根分生区干细胞龛及伸长区细胞质外体积累，由此造成的主根生长抑制促进了浅根构型的形成。

▲图3 质外体铁积累对铵毒/低磷胁迫下根系生长的调控过程。

3.质外体铁策略抵抗植物病原菌侵害

质外体空间是寄主植物与病原菌互作的第一战场。在应对不同病原菌侵染过程中，植物进化出了2种不同质外体铁策略来抵抗病害发生。1）减少质外体铁积累，限制病原菌铁摄取策略。在抵抗丁香假单胞菌侵染过程中，植物通过EDS1和RPS4识别效应蛋白avrRps4，并通过抑制其与BTS蛋白互作来抑制植物铁吸收，造成质外体铁积累减少；植物向质外体分泌的PDF1.1蛋白可将Fe以难利用的形态固持在质外体中，由此造成的胞内缺铁信号可引发植物免疫反应。2）植物在侵染位置招募胞内铁到质外体积累，并通过铁介导的氧自由基毒害病原菌。一些单子叶植物包括小麦、大麦、玉米及高粱等均被证明可以利用该策略抵抗白粉菌或禾谷镰孢菌的侵染。

▲图4 质外体铁的动态变化抵抗植物病原菌侵染过程。

总结与展望

本文综述了近期国内外学者关于质外体铁参与植物抗逆过程的研究。质外体铁影响了植物对低磷，缺铁，铵毒及病害胁迫的响应。但除此之外，质外体铁的动态变化是否成为一种更为普遍的抗逆调控途径还尚不清楚，并仍存在许多待解决关键问题如：1）需要更准确的研究方法来测定质外体铁动态变化；2）植物抗逆过程中是否存在信号转导途径调控质外体铁动态变化；3）鉴定其它调控质外体铁动态变化的关键功能蛋白。

论文作者介绍

金崇伟，浙江大学教授，博士生导师，中国植物生理与分子生物学学会理事，中国植物营养与肥料学会常务理事。近年来主要从事植物微量元素铁（Fe）和大量元素氮（N）的养分高效机制以及与逆境胁迫的互作机制研究，取得了一系列的创新性的前沿研究成果，在Nature Communications、Molecular Plant、The Plant Cell、Trends in Plant Science、Plant Physiology、New Phytologist、The Plant Journal等期刊发表文章90余篇，论文被广泛引用4900多次，H指数达39。获浙江省科学技术奖二等奖一项。

相关论文信息

相关研究发表在Cell Press细胞出版社

旗下期刊Trends in Plant Science，

▌论文标题：

Beyond iron-storage pool: functions of plant apoplastic iron during stress

▌论文网址：

https://www.cell.com/trends/plantsc-ience/fulltext/S1360-1385(23)00087-0

▌DOI：

https://doi.org/10.1016/j.tplants.2023.03.007

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