编译：微科盟耗子，编辑：微科盟居居、江舜尧。

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导读  

土壤病毒非常丰富，在调节宿主动态和土壤生态方面发挥着重要作用。气候变化正在使土壤生态系统和生活在其中的生命形式(包括病毒)发生前所未有的变化。本综述探讨了目前对土壤病毒多样性和生态学的理解，并讨论了气候变化(如持续的极端干旱事件或更多的洪水和改变的降水模式)如何影响土壤病毒。最后，我们提出了未来研究需要更好地了解气候变化如何影响土壤病毒生态的观点。  

论文ID

原名：Soil viral diversity, ecology and climate change

译名：土壤病毒多样性、生态学和气候变化

期刊：Nature Reviews Microbiology

IF：78.297

发表时间：2022.11

通讯作者：Janet K. Jansson

通讯作者单位：美国西北太平洋国家实验室

DOI号：10.1038/s41579-022-00811-z

综述目录

1 前言

2 土壤病毒与土壤环境

3 土壤病毒的类型

3.1 双链DNA病毒

3.2 单链DNA病毒

3.3 RNA病毒

4 土壤病毒的生态影响

5 气候变化对土壤病毒的影响

6 结语和建议

主要内容

1 前言

病毒是迄今为止地球上最丰富的生物，保守估计包括陆地和海洋环境在内的全球病毒共有1030种。地球上大多数细胞微生物和大型生物都有相关的病毒。病毒因其重要的生态作用而日益被人们所认识。它们通过靶向裂解优势种群来调节宿主种群密度：即kill-the-winner假说。它们还通过宿主裂解向土壤有机碳库中贡献宿主衍生的碳，这一过程被称为“病毒分流”。病毒与其宿主之间的复杂相互作用对土壤生态和海洋生态一样重要。然而，直到最近，与海洋病毒相比，土壤病毒在很大程度上仍未被探索。这种知识上的差距是理解土壤病毒对土壤生态系统重要性的关键。

近期的研究表明，气候变化会影响土壤病毒。例如，土壤病毒的丰度受多种环境变量的影响，包括土地利用和温度。潜在的生态影响包括土壤养分循环的变化、宿主动态的调节和病原体的出现。因此，气候变化对土壤病毒的影响可能会导致土壤生态的根本变化，但其影响机制目前尚不清楚。

本篇综述简要总结了目前已知的土壤DNA和RNA病毒及其多样性。进一步讨论了土壤病毒如何在土壤生态学中发挥作用，包括调节其宿主动态和提供辅助代谢功能。一些研究研究了气候变化如何影响土壤病毒及其在土壤环境中的生态作用，我们从最近的文献中提供了一些例子。我们简要讨论的相关主题包括与土壤病毒检测相关的挑战以及随着气候变化土壤病毒病原体的潜在出现。

2 土壤病毒与土壤环境

土壤病毒的数量至少与其宿主一样丰富，而且可能更丰富，据估计，每克土壤中含有107-1010个病毒。据估计，土壤中病毒感染细胞的比例高于水生系统，这意味着土壤病毒在自上而下控制宿主方面发挥着重要作用。尽管土壤病毒非常丰富，但由于若干先天和技术原因，使得它们比水生系统中的病毒更难研究，这些原因包括土壤基质的物理复杂性和异质性、病毒对其土壤生境的特异性、现有数据库中缺乏已知的土壤病毒基因及其同源物，检测不同生命周期病毒经验方法的局限性，以及检测DNA和RNA病毒的现有生物信息学方法的局限性(Box 1)。

目前很难得出土壤病毒丰度的一般估计，因为不同的土壤含有不同类型和数量的土壤病毒。病毒与细菌的比率(VBR)也因土壤类型、土壤深度和环境条件而有很大差异，已知土壤pH和其他生物和非生物土壤因素对土壤微生物群落结构和微生物活性有影响，并且可能也影响病毒活性。植物的存在也会影响DNA和RNA病毒，根际土壤中与非根际土壤中不同的病毒群落结构证明了这一点。影响病毒类型和活动的土壤环境的另一个重要方面是土壤异质性。土壤团聚体中的微生态位可以代表病毒活动的热点，进而影响土壤微生物多样性的通量。因此，需要在微观尺度上对病毒进行更多的研究，以确定病毒如何与土壤颗粒及其宿主在空间上相关联。例如，土壤湿度的变化可以在微观尺度上对土壤微生物产生重大影响，因为水提供了空间离散的土壤生态位之间的连通性。

研究者已经开发并应用了各种方法来直接和/或间接检测土壤病毒。传统的培养方法主要集中于噬菌体的研究。通过显微镜直接计数噬菌体也被用于检测土壤噬菌体。对不同土壤和提取缓冲液的比较表明，一些噬菌体比其他噬菌体更容易从土壤中提取，使用的提取缓冲液影响了回收效率。高通量测序和生物信息学算法以及工作流程的最新进展促进了从各种土壤生态系统的土壤宏基因组中检测噬菌体和其他病毒序列。通过对宏基因组的筛选，发现土壤的病毒多样性比水生栖息地高100倍，病毒组成几乎没有重叠。通过对来自不同环境(包括土壤)的公开的宏基因组进行筛选，发现当时鉴定的病毒基因数量增加了16倍。值得注意的是，与筛选非根际土壤宏基因组相比，在宏基因组测序之前富集病毒组分也被证明可以提高土壤病毒的检测(Box 1)。

尽管从土壤宏基因组中检测到越来越多的病毒序列，但很难判断它们是来自传染性病毒还是活动性病毒。从宏基因组中报告的大多数病毒序列都来自DNA片段，很少有全基因组报告。更大的DNA测序深度有助于改善病毒组装，这也有助于从土壤中恢复完整的病毒基因组，其中大多数是新病毒。然而，大多数病毒基因都是未知的，并且在数据库中没有已知的同源基因。基因组背景对于拼接潜在的操纵子和调控基因以及用于定义病毒辅助代谢基因(AMGs)是必要的。由于宏基因组检测病毒的生物信息学工具的最新进展，许多这些挑战已经被克服，在过去十年中，在土壤中发现病毒“暗物质”的速度惊人。因此，本综述主要基于从高通量测序技术中获得的最新知识。

Box 1 当前土壤病毒研究面临的挑战。

土壤是地球上最多样的微生物栖息地之一，含有最高丰度和多样性的病毒。然而，与水生病毒相比，土壤基质的异质性使得土壤病毒的研究具有挑战性。20世纪70年代至90年代的几项研究表明，许多土壤病毒吸附在土壤矿物质和土壤有机质上，因此较不活跃，难以计数。因此开发了不同的病毒提取方法(例如使用不同的缓冲液)，以从土壤中选择性地提取病毒。直接计数方法取决于提取溶液中土壤和病毒颗粒的有效分散和分离，以及所用计数方法的灵敏度(例如，透射电子显微镜、荧光显微镜或流式细胞仪)。由于土壤病毒及其宿主的高度遗传多样性，核酸序列数据中的病毒检测也被证明具有挑战性。此外，由于缺乏通用的土壤病毒标记，土壤病毒序列的筛选受到阻碍。因此，尽管越来越多的努力将培养和未培养的病毒基因组保存在公共数据库中，但土壤病毒目前仍然采样不足或测序不足。研究者已经开发并测试了不同的方法，以从土壤颗粒及其微生物宿主中富集土壤病毒，从而在测序前提高病毒回收率。这些方法主要检测游离病毒，可能忽略溶原性病毒，巨型病毒也可能被排除在外。相比之下，宏基因组学方法包括对溶原、游离病毒和巨型病毒的检测出现，但其以覆盖率为代价，并且在很大程度上依赖于易出错的启发式生物信息学工具和技术。

另一个挑战在于RNA病毒的检测。许多土壤病毒是在宏基因组中检测不到的RNA病毒。RNA比DNA更难从土壤中回收，且RNA更容易降解。因此，RNA的产量有时不足以进行测序。使用宏转录组学检测RNA病毒的另一个限制是覆盖率。近90%的转录组由核糖体RNA转录组成，其余的主要来自非病毒微生物，因为其编码基因更大。因此，结合靶向测序鉴定土壤中的病毒宿主和载体可能会提高从宏转录组中检测RNA病毒的分辨率。

3 土壤病毒的类型

3.1 双链DNA病毒

迄今为止在土壤中报道的大多数病毒都是噬菌体，即带有细菌宿主的双链DNA(dsDNA)病毒。这可能是显微计数方法的偏差，这些方法主要检测从土壤中提取的尾状和囊状噬菌体。传统的培养技术也偏向于感染细菌宿主的噬菌体，这些研究表明，不同的土壤含有不同的病毒群落，其中一些土壤以有尾噬菌体为主，另一些土壤以球形无尾噬菌体为主。最近，土壤宏基因组的筛选已经开始揭示更多类型的dsDNA病毒的组成和多样性。然而，绝大多数检测到的病毒种群尚未被分类。例如，来自瑞典Stordalen沼泽的宏基因组中，只有17%的病毒可以被划分到一个分类，其中大多数是Caudovirales目的未分类成员。

dsDNA病毒的大小差异很大，基因组从几千个碱基到几百万个碱基不等。例如，在草地土壤中检测到一种具有636 kb环状基因组的“巨大噬菌体”。该噬菌体含有一个编码孢子形成蛋白的基因，这表明其在调节宿主活动和土壤环境中的生存方面具有潜在作用。已知最大的dsDNA病毒是巨型病毒，其基因组大小可达几个M的碱基。由于巨型病毒粒子的尺寸较大，与一些细菌相当甚至更大，因此在通过大小排除提取的病毒体中，通常忽略了巨型病毒(Box 1)。

在几种不同类型的土壤环境中发现了巨型病毒。与变形虫或藻类(一些巨型病毒的已知天然宿主)共培养已成为从土壤提取物中分离巨型病毒的常用方法。巨型病毒已从距今30000年的古老冻土中分离出来，从冻土中复活的巨型病毒对棘阿米巴宿主仍然具有传染性。最近有学者从土壤中分离出9个Mimiviridae成员和1个Marseilleviridae成员，并在森林土壤中检测到16种新的巨型病毒，进一步扩大了巨型病毒的基因组库。随着巨型病毒基因组的日益可用，研究人员已开始使用主要的衣壳蛋白作为巨型病毒的系统发育标记。这种方法进一步将已知的巨型病毒的系统发育多样性扩大了11倍，并有助于揭示它们的地理分布。当比较从全球宏基因组中检测到的主要衣壳蛋白的拷贝时，近95%的回收巨型病毒是在水生环境中发现的，在陆地环境中发现的不到1%，这表明它们在土壤中相对不那么普遍。然而，我们承认陆地生态系统目前采样不足，这可能是造成这种差异的原因之一。

利用最近沉积的土壤宏基因组来筛选病毒序列，以总结目前已知的土壤dsDNA病毒多样性。与土壤dsDNA病毒相对应的序列是从公开可访问的IMG/VRv3数据中编译的，该数据库包含最大的土壤病毒序列库。只有大于10 kb的高质量病毒contigs以及完整的病毒基因组包含在该汇编中(图1a，b)。超过1/3的病毒序列未分类，这突出了目前土壤病毒研究不足的事实(图1a)。其余分类的土壤DNA病毒被分为6个病毒科(分别为Autographiridae、Hereleviridae、Myoviridae、Podoviridae、Siphoviridae和Tectiviridae)。这些菌科代表土壤中的dsDNA病毒，主要感染细菌(噬菌体)(图1b)。这些土壤dsDNA病毒具有不同的形态和不同的病毒粒子大小(图1e，红色图标)。属于Myoviridae、Podoviridae和Siphoviridae的有尾噬菌体种类最多，它们可能感染多个宿主(图1b)。这些噬菌体在土壤中很常见，在统计学上与细菌多样性显著正相关。此外，一些DNA病毒具有古菌(Euryarschaota)和真核生物(Opisthokonta和Viridiplantae)宿主。因此，三个生命域目前都是土壤dsDNA病毒的潜在宿主。

图1 土壤DNA和RNA病毒及其已知宿主的分类组成。

a，土壤DNA病毒的分类组成(科，内圈；纲，外圈)。合格病毒群的分类是从IMG/VR数据库获得的。带星号的病毒科名称是2021年之前发布的分类名称，在国际病毒分类委员会(ICTV)2021年发布的分类中建议废除。b，a部分检测到的各自双链DNA(dsDNA)病毒的已知宿主。从病毒-宿主DB中收集检测到的DNA病毒家族的宿主谱系。对于已知感染多个宿主的病毒家族，病毒-宿主配对的计数通过分配的不同宿主的数量进行归一化。c，土壤RNA病毒的分类组成。d，c部分检测到的相应RNA病毒的已知宿主。使用与DNA病毒相同的方法获得RNA病毒家族的宿主信息。e，dsDNA病毒(红色)和RNA病毒(蓝色)的结构示意图，括号中显示了近似大小。请注意，病毒不是按比例绘制的。FCB由Fibrobacterota、Chlorobiota和Bacteroidota菌群组成。PVC由Planctomycetota、Verrucomicrobiota和Chlamydiota组成。

3.2 单链DNA病毒

与DNA病毒相比，土壤中的单链DNA(ssDNA)病毒更难研究。难点主要是由于DNA测序方法最初是针对dsDNA进行优化的，因此排除了ssDNA病毒(Box 1)。此外，用于土壤DNA病毒分类的严格标准(例如，只有大于10 kb的序列)对较小的ssDNA病毒测定存在误差。因此，我们目前对土壤中ssDNA病毒的了解仍然有限。土壤中ssDNA病毒与dsDNA病毒的相对数量一直存在争议。例如，在水稻稻田土壤、农业土壤、草地土壤和其他土壤中，ssDNA病毒以病毒粒(从土壤中提取的病毒片段)为主；然而，ssDNA病毒仅占从解冻冻土中提取的病毒组的4%。这些差异可能是由于不同研究中应用的方法的偏差。例如，据报道，多重置换扩增优先扩增ssDNA，因此偏向于ssDNA病毒，这些差异可能反映了不同土壤类型中不同的病毒群落。因此，进一步评估土壤中ssDNA病毒和dsDNA病毒的相对数量需要一致的、多种定量方法。

尽管不同土壤样本中ssDNA病毒的相对丰度不同，但通常检测到的ssDNA病毒类型包括Microviridae、Circoviridae和Genomoviridae。Microviridae是一个感染肠道细菌的ssDNA噬菌体家族。剩余的ssDNA病毒家族包含已知感染真核生物的病毒。ssDNA病毒还以其高突变率而闻名，这不仅有助于ssDNA病毒群落的高度多样化，也有助于病原体的出现。土壤中ssDNA植物病原体的例子包括那些导致番茄、玉米、甘蔗和蚕豆疾病的病原体。需要进一步的工作来更好地了解土壤中ssDNA病毒的多样性及其生态作用。

3.3 RNA病毒

土壤RNA病毒的发现落后于dsDNA病毒，这是因为与DNA相比，从土壤中提取RNA(Box 1)比较困难。从海水中提取的病毒组分中RNA和DNA的质量比较表明，RNA病毒的相对丰度与DNA病毒相当，甚至大于DNA病毒，但尚未对土壤进行计算。最近，随着RNA提取和测序方法的改进，研究开始揭示从土壤中提取的RNA中RNA病毒的基因组多样性。

对宏转录组数据的筛选显示，草原土壤中含有丰富的RNA噬菌体。迄今为止，在草原土壤中筛选到的最多样的RNA病毒是Leviviridae科中的噬菌体。有趣的是，目前还不知道Levivirideae的成员具有溶原性生命周期。因此，它们的流行表明，它们在裂解生命周期中通过感染和裂解来主动控制其目标宿主种群。这一发现很有趣，因为草原生态系统在很大程度上是由植物-土壤反馈构成的，因此，相互竞争的地上植物物种之间的共存取决于土壤中物种特异性病原体的特异性和强度。病原体增加了种内竞争相对于种间竞争的相对强度，从而降低了植物群落竞争排斥的风险。如果Levivirideae科的成员不成比例地存在，并且是强制性的裂解噬菌体，那么它们很可能对植物-土壤反馈的相对强度产生直接调节作用(取决于它们的宿主范围，以及它们最常见的宿主是否是广义共生体)。此外，已在土壤宏转录组中检测到几种真核RNA病毒，它们具有潜在的真菌、昆虫和植物宿主。

在不同的草原土壤位置发现了RNA病毒的一些差异。例如，具有广泛真核宿主预测范围的Reoviridae病毒在美国Kansas最为丰富，但在加利福尼亚草原土壤中却不存在。相比之下，在另一项研究中，最丰富的RNA病毒是Nanoviridae科的有丝分裂病毒。这种差异可能是由于不同宿主的环境选择而导致的，而这种环境选择又渗透到病毒群落中。使用不同的方法(对测序前从土壤中富集的病毒样颗粒进行RNA测序(即RNA病毒组))，发现不同的草原土壤以正义单链RNA(ssRNA)病毒为主，其中Pisuvericota门最丰富(约40%)，很少检测到dsRNA病毒(例如，Duplonaviricota)和ssRNA病毒(例如，Negarnaviricota)。不同草原位置RNA病毒群落的差异可能是由于以前未认识到的土壤RNA病毒群落的高度多样性，以及所用方法的差异。例如，无衣壳RNA病毒在RNA病毒组的土壤提取方法过程中容易裂解，因此它们通常被排除在下游分析之外。因此，在比较不同的数据集时，必须考虑用于检测RNA病毒的方法。

最近对环境RNA病毒进行的一项全球调查，基于对IMG/M数据库(2020年1月)中存储的5150个宏转录组数据集的筛选，结果发现所识别的RNA病毒组扩增了5倍。从该数据库中，我们提取了来自陆地环境的代表性RNA病毒序列及其指定的分类(图1c)。由于已知所有RNA病毒都具有RNA依赖性RNA聚合酶，这是RNA病毒的一个有用的系统发育标记。使用RNA依赖性RNA聚合酶系统发育标记，大多数土壤RNA病毒都可以分类，只有10%未分类。与DNA病毒类似，这些土壤RNA病毒在形态上有所不同，但它们通常比DNA病毒更小(图1e，蓝色图标)。Lenarviricota门包含Leviviridae科，该科在草原土壤中最多样，是全球土壤RNA病毒中最多样的。Pisuvericota和Kitrinoviricota也是土壤中高度多样的RNA病毒门(图1d)。Lenarviricota和Kitrinoviricota的成员以及Pisuvericota的一些成员是正义ssRNA病毒，而Negarnaviricota的成员是负义ssRNA病毒，其余为双链RNA病毒。根据我们的比较，正义ssRNA病毒是全球调查中包含的病毒中种类最多的病毒。尽管检测到的RNA病毒大多已经分类，但它们的宿主在很大程度上仍然未知，已知的宿主主要是真菌、后生动物和植物(图1d)。

4 土壤病毒的生态影响

4.1 宿主种群的调节

病毒与其宿主之间的捕食者-猎物关系对于控制宿种群非常重要(图2)。在裂解(毒性)阶段，病毒入侵、复制并最终杀死宿主。因此，在土壤环境中，噬菌体是细菌宿主动态的关键调节器。添加病毒粒使其原始宿主土壤优势微生物群落成员的相对丰度大幅降低，这表明噬菌体杀死了获胜者，并抑制了目标宿主的生长。这为更稀有的细菌种群提供了生长和占据生态位的机会。活噬菌体和高压灭菌噬菌体提取物的比较表明，只有活噬菌体对土壤微生物群组成和多样性有影响。将病毒移植到两种天然和灭菌土壤中，表明土壤细菌群落受非原生噬菌体的影响更大。据推测，细菌宿主更易受到“外来”噬菌体的攻击。病毒对宿主的裂解可能会对生态系统功能产生影响。例如，固氮肠杆菌的病毒裂解降低了稻田土壤的固氮能力。

图2 土壤病毒生态和生活方式的不同方面。

不同的土壤病毒有不同的宿主：例如，噬菌体感染细菌，一些巨型病毒感染原生生物，一些RNA病毒可以感染真菌(最常见的是通过菌丝融合)。在噬菌体存在的情况下，宿主可能由于病毒感染而被裂解，将细胞物质释放到环境中，这些物质可以通过病毒分流被土壤微生物代谢。另外，死亡的生物量可能作为残体埋在土壤中。另一种途径是溶原性，即噬菌体结合到宿主的基因组中。宿主基因组由蓝色圆圈表示，原噬菌体部分为红色。携带辅助代谢基因的裂解或温和噬菌体感染的宿主可能表达辅助代谢功能，可以补充宿主代谢。辅助代谢基因的酶产物由细菌细胞内的红色图形表示。由于病毒分流和辅助代谢的作用，土壤微生物群落成员可能会增加种群密度。有时细菌会通过CRISPR间隔区的积累而对重复感染产生抗性，甚至在感染后获得毒力(红色符号表示毒力因子)，从而导致“感染”细胞的持续生长或生态位的变化。

4.2 溶原性

温和噬菌体(原噬菌体)在许多不同类型的土壤中普遍存在。高达40%的陆地细菌种群含有可诱导的温和病毒。与水生系统中的噬菌体相比，土壤中的噬菌体的溶原性生活方式被认为更常见。“piggyback-the-winner”假说认为，当宿主密度较高时，温和的生活方式更受青睐。因此，病毒有机会通过溶原而不是裂解宿主来利用它们。相比之下，“kill-the-winner”假说认为优势宿主被噬菌体裂解。在宿主细胞通常受到营养胁迫的土壤中，温和且有利于宿主生存的病毒可能更容易被选择和保留，从而支持了“piggyback-the-winner”假说。这一假设进一步得到了一项建模研究的支持，该研究表明，在导致宿主丰度和活性降低的条件下，溶原性是有利的。尽管基于培养的研究中已经报道了溶原性噬菌体和宿主之间增强的互惠关系的机制，但由于实验挑战，很少有人在土壤中进行过明确测试(Box 1)。

溶原性在土壤环境中很难评估。已经使用的一种方法是化学诱导。例如，丝裂霉素C已被用于诱导溶原性细菌以计算VBR并估计土壤中的溶原性细菌。VBR取决于土壤类型，范围可从小于1到数千。高VBR表示高病毒动力学。相比之下，低VBR反映了较低的裂解繁殖率和活性和/或高病毒衰减率。或者，病毒直接从系统中消失，例如被土壤颗粒吸附。当在不同的季节和土壤中进行不同的管理实践比较时，发现土壤中可诱导的温和噬菌体与游离的细胞外病毒更为不同，这表明它们对环境条件的变化的反应不同。

4.3 病毒-宿主相互作用

在溶原过程中，细菌宿主的适应性和温和噬菌体的适应性通常是一致的。溶原性转化可以促进宿主和温和噬菌体对环境的适应，从而最大限度地提高两者的适应性。对于噬菌体，溶原性使其能够在土壤中保持相对稳定的种群密度。作为回报，温和噬菌体通过多种方式的溶原转化使宿主受益，包括通过称为重复感染免疫的过程表达保护其免受其他噬菌体感染的基因，或通过表达影响宿主细胞过程的基因。例如，在铜绿假单胞菌中发现通过表面修饰的噬菌体介导的重复感染排除可以刺激土壤中的宿主细胞产生抗性。同样，被温和噬菌体感染的炭疽杆菌细胞在土壤中表现出胞外多糖的表达增强。由此增强的形成生物膜的能力有助于炭疽杆菌在土壤环境中的长期存活。此外，细胞水平上宿主适应性的提高可能导致群落水平上微生物种群组成的变化。因此，了解噬菌体与细菌之间关系的进化机制是非常有意义的，这种关系为每个伙伴的自我供养或共同利益提供了基础。

宿主可以通过共同进化建立对重复病毒感染的抵抗力。经过几轮的裂解循环后，宿主和噬菌体群落的成员分别承受相互的选择压力以产生耐药性和增加传染性。细菌可以通过多种机制获得耐药性，包括突变、限制性修饰系统和通过CRISPR–Cas系统的适应性免疫。在最后一种情况下，宿主基因组获取入侵病毒序列片段，这些片段作为免疫记忆存储在CRISPR阵列中。噬菌体可以对抗细菌耐药性，并与宿主展开军备竞赛，驱动细菌和噬菌体之间的协同进化，从而导致微生物群落组成的变化。在某些情况下，共同进化可以导致微生物宿主共同适应不断变化的环境。例如，在铬污染土壤中的细菌群落中检测到更多的溶原，更多的噬菌体与重金属耐受细菌相关。反过来，这些溶原性噬菌体被发现携带更多调节重金属解毒的AMG。因此，更好地了解溶原性和溶原性生活方式的生态后果是揭示土壤病毒对土壤微生物动态的影响的关键。

土壤病毒与其宿主的丰度和活动密切相关。能够感染数量有限的系统发育上相近的宿主的病毒被认为是“专型病毒”，而能够感染一系列不同宿主的病毒则被视为“通才病毒”。在一项从土壤中分离的假单胞菌噬菌体的研究中，专型噬菌体与通才噬菌体很少有生态位重叠(即它们感染不同的细菌类群)。土壤宏基因组中的病毒-宿主配对主要使用CRISPR间隔区匹配进行检测。使用这种方法，草原和北极泥炭土壤中的通才病毒(其基因组与宿主基因组中的CRISPR间隔区匹配更多)与最丰富的病毒簇相关。这些结果表明，通才病毒在宿主活性较低和/或能够获得更多生态位的土壤环境中具有竞争优势。然而，在通才病毒的进化过程中，多个性状都在选择中，这可能会导致一些与适应性相关的性状的损失(如生长速度受损)。例如，复杂环境中的热应激会导致增加病毒衣壳稳定性的选择压力。在这种情况下，通才病毒的增长率较低，而且比专型病毒更不稳定。因此，通才病毒的存在和流行代表了与宿主持续军备竞赛中的适应性权衡。

4.4 土壤病毒的功能含义

病毒裂解会影响土壤生态，因为宿主细胞物质释放到土壤环境中，可以作为土壤生境中其他微生物种群生长的基质(图2)。这一过程被称为“病毒分流”，因为它绕过了营养物质从微生物细胞到土壤微生物食物网中更高营养水平的营养物质流动。因此，土壤噬菌体可能通过病毒分流对土壤中的生物地球化学循环做出潜在贡献。最近通过追踪从植物到细菌再到噬菌体的13CO2标记碳，确定了植物、细菌和病毒之间的直接联系。在该研究中，完整的环状噬菌体基因组被13C高度标记，这表明游离或裂解噬菌体参与了所研究土壤的碳循环。这一发现不仅为碳循环中的界间相互作用提供了直接证据，还暗示了在繁殖更活跃的噬菌体时从宿主裂解中分流出来的碳的可能命运。

病毒可以直接或间接地影响和调节宿主代谢，从而有利于其自身的复制(图2)。温和噬菌体编码转录调节因子，这些调节因子直接抑制裂解生命周期的基因表达，并影响参与其他宿主代谢过程的相邻基因的表达谱。例如，从恶臭假单胞菌中切除裂解噬菌体导致相邻砷酸还原酶基因的表达增加。然而，温和病毒在土壤细菌细胞生理学中的作用在很大程度上仍是未知的。我们还缺乏关于不同土壤细菌宿主是否能够从噬菌体转化所产生的代谢变化中获益的知识。尽管存在这些知识缺口，但人们普遍认为土壤病毒可以影响宿主种群动态及其代谢潜力，进而影响关键的生态系统功能。

土壤病毒影响宿主代谢和生态系统功能的另一种途径是通过AMGs的表达。AMGs可能会增加土壤中宿主和病毒的适应性(表1)。例如，与未污染土壤中的溶原性噬菌体相比，高浓度铬诱导胁迫下的溶原性噬菌体具有更多调节微生物重金属解毒的AMGs。因此，土壤病毒中AMG的类型和数量可能反映了土壤微生物群落正在经历的胁迫类型。在不同土壤中检测到的常见AMG是参与碳代谢和细菌孢子形成的AMG，这一发现加强了这一假设(表1)。例如，在解冻的永久冻土和草地土壤的病毒中检测到可能编码细菌孢子形成(whiB)基因的AMG。此外，在下层土壤中检测到的碳水化合物代谢的注释AMG比在表层土壤中更多，这表明相应的病毒在营养贫瘠的地下环境中发挥了更多的代谢功能(表1)。然而，土壤AMG的检测和验证存在一个局限性，即大多数AMGs是根据其与微生物基因组数据库中注释基因的序列相似性进行分配的，这排除了那些尚未被表征的基因。另一个限制是，迄今为止只有少数来自土壤病毒的AMG被表达并被证实具有活性。一种功能性AMG是从解冻的冻土中表达的，其编码内切-1,4-β-甘露糖苷酶，该酶参与裂解β-1,4-连接的甘露糖。此外，一种编码L-2-卤代酸脱卤酶的AMG被证实具有功能性，并能促进农药污染土壤中的细菌生长。最近，我们筛选了编码壳聚糖酶的AMGs的土壤宏基因组序列，并证实其中一些表达了。随后，我们获得了壳聚糖酶AMG的详细晶体结构，确定了活性位点并提出了机制。除了这些例子之外，人们对天然土壤中AMG的功能和表达、土壤环境的变化如何影响它们的表达以及它们对宿主种群的影响程度知之甚少。

表1 土壤病毒辅助代谢基因(AMG)的分类。

5 气候变化对土壤病毒的影响

气候变化已经对全球陆地生态系统产生了重大影响。温室气体水平正在增加，这会影响大气温度和植物生产力。由于大气温度的升高，土壤温度不断升高，导致北极永久冻土融化。火灾的范围、持续时间和严重程度都在增加。海水水位正在上升，并侵蚀沿海地区。气候变化的所有这些后果都会影响土壤微生物群落，无疑也会影响相关病毒。本节重点介绍目前已知的气候变化如何影响土壤病毒。迄今为止，大多数已发表的研究都着眼于土壤变暖、永久冻土融化和土壤湿度变化对土壤病毒的直接影响，本综述对这些领域进行了初步总结。然而，我们承认，除了气候变化对土壤病毒的直接影响外，还需要考虑一些间接影响。例如，随着气候变化导致的风向变化，土壤病毒有可能以气溶胶或灰尘颗粒的形式被带入空气。

5.1 高温

已知温度会影响土壤中病毒的持久性和丰度。由于土壤细菌群落组成受温度影响，温度对土壤噬菌体的丰度有间接影响。温度也直接影响土壤中噬菌体的存活，与它们的宿主无关。通常，噬菌体在较低的土壤温度环境中以溶原状态更好地生存。相比之下，较高的土壤温度会增加微生物活性，可能会诱导温和噬菌体进入裂解生命周期，进而刺激病毒和宿主之间的军备竞赛。这种转变的可能后果包括宿主细胞的裂解和细胞物质的贡献，可以通过病毒分流循环。在较高的土壤温度下，土壤中的游离病毒也可能更快地失活和/或降解，这可能导致长时间变暖后活病毒的减少。然而，我们对大多数细胞外病毒在土壤中的稳定性或持久性知之甚少。

对CRISPR-Cas标记基因的宏基因组进行筛选，以确定在美国Oklahoma州(2009-2016年)草原土壤实验升温8年后土壤噬菌体与其宿主之间的潜在相互作用。研究人员筛选了土壤宏基因组中的cas1基因，并比较了不同增温处理下每个微生物门中获得CRISPR-Cas系统的成员百分比(称为“cas1流行率”)。当土壤温度升高4.16℃时(2012年)，大多数微生物类群的丰度增加，但在随后的4年(2013-2016年)中丰度下降。在此期间，cas1基因在大多数分类群(包括微生物丰度降低的类群)中的流行率都有所增加，这表明在土壤变暖期间选择了CRISPR-Cas系统。土壤微生物群中的CRISPR-Cas免疫在最大温度升高之后(即2012年)达到最高，这表明较高的土壤温度会刺激温和土壤病毒变得更具裂解性。反过来，这将导致更多的病毒-宿主相互作用。由此导致的噬菌体感染进化压力的增加可能部分解释了微生物群落中CRISPR-Cas流行率的增加。

5.2 永久冻土融化

永久冻土是一个巨大的土壤有机碳库(北半球永久冻土中约1300 Pg)，相当于目前大气和植被中所含碳的总和。随着永久冻土融化，上覆季节性解冻的“活动层”加深，先前冻结的有机碳更容易被微生物分解。永久冻土融化导致的水文变化是土壤微生物群落随后变化的关键驱动因素。根据永久冻土类型(例如，有机质和冰含量的百分比)，微生物群落组成和可能相关的病毒存在差异。目前认识不足的是病毒在永久冻土中的完整性和存活程度，以及永久冻土解冻时会出现哪些病毒种群。巨型病毒，包括mimiviruses和pandoraviruses，已从古老的永久冻土样本中完整分离出来，并能够在培养液中复活和生长，这表明永久冻土栖息地可能保存活病毒。随着永久冻土的融化，宿主群落发生了变化，相关的病毒种群无疑也发生了变化。

关于永久冻土融化对土壤病毒影响的研究最广泛的例子是瑞典的StordalenMire 多年冻土解冻梯度。在这个梯度上收集和分析的样本包括解冻的表面“活动层”栖息地，从季节性冻结的沼泽地到部分解冻的沼泽栖息地，再到完全解冻的沼泽栖息地。在Stordalen Mire的宏基因组中鉴定出近2000个病毒种群(噬菌体)。其中一些噬菌体序列与假定的微生物宿主种群相关。在这项研究中，还从样本中提取了RNA，而宏转录组数据显示，超过一半的检测到的病毒具有转录活性。这项研究也是第一次证实病毒AMG可以产生一种功能活性酶，即甘露聚糖内切酶。这表明，当永冻层解冻时，土壤病毒可能通过影响宿主代谢直接参与土壤生态系统的碳循环。此外，土壤病毒可以通过裂解其宿主和分流解冻的永久冻土中较高营养水平的溶解有机碳间接促进病毒分流。

随着永久冻土融化，环境发生了重大变化，这可能对土壤病毒及其宿主产生级联效应(图3)。沿着Stordalen Mire的解冻梯度，栖息地变得越来越潮湿，适合产甲烷菌生长。由于甲烷是一种强大的温室气体(比CO2强约25倍)，这加剧了永久冻土融化的负面后果。病毒群落相应地从更多的“土壤样”病毒转变为更多的“水生样”病毒，从干沼泽到湿沼泽(图3)。然而，在解冻对土壤微生物群和病毒的影响方面，没有发现有规律的趋势。当评估病毒-宿主丰度比时，随着解冻的增加，一些分类群显示增加，一些减少，一些没有显著变化。一些环境变量与病毒-宿主丰度比的变化相关，包括pH值和溶解有机碳浓度。例如，酸杆菌门的成员与溶解有机碳浓度高度相关，并且该门的一些成员先前被证明对Stordalen泥炭和沼泽地的碳聚合物降解有一定作用。病毒丰度的预测也被用于改进与气候相关的碳测量的预测。通过回归分析，发现病毒丰度数据在预测孔隙水碳化学方面优于某些宿主丰度数据(例如，甲烷氧化菌和产甲烷菌)。因此，该研究的作者认为，产甲烷菌的病毒捕食正在影响样本中甲烷产量的变化。这些结果表明，了解土壤病毒有助于改进多年冻土解冻对土壤生物地球化学和温室气体产生的影响的预测。

一个问题是，宏基因组测序是否是确定气候变化如何影响活跃病毒的可靠方法，因为DNA可能来自休眠或死亡的种群。最近，稳定同位素探测与宏基因组测序相结合，以确定哪些DNA病毒在模拟的冬季条件下在北极泥炭土壤中是活跃的。从阿拉斯加中部采集的冷冻样本在低于冰点的条件下用H218O孵育一年。在此期间，包括病毒在内的活跃群体将18O整合到复制DNA中。在孵育后，提取DNA并将其分离成重馏分和轻馏分。重馏分的宏基因组测序揭示了哪些种群是活跃的。稳定同位素探测-宏基因组学方法成功地揭示了数百种DNA病毒在这些条件下是活跃的。三分之一的病毒序列通过与宿主宏基因组组装基因组的连接被分配给潜在的活性宿主。“感染”程度最高的细菌门是放线菌门、绿弯菌门和厚壁菌门，几个宏基因组组装的基因组与病毒操作分类单元相关联。尽管这种方法目前在技术上具有挑战性，但将来它应该适用于确定病毒是否在其他土壤生态系统中活跃。

随着气候变暖和冰架融化，南极洲也正在经历气候变化的巨大影响。在南极洲大陆，由于太阳辐射和积雪的变化，活动层的厚度正在增加。活动层增厚导致土壤含水量减少，这导致植被的变化。虽然没有太多关于这些变化对病毒的影响的信息，但在南极洲的McMurdo干谷已经发现了病毒群落的特征。这个位置是一个极度寒冷和干燥的永久冻土生态系统。宏基因组筛选显示，永久冻土土壤中有大量噬菌体基因。这些基因中有许多是AMG，可能在这种恶劣环境中促进碳和养分循环。砂岩的孔隙空间为干燥山谷中的隐藏岩内微生物群落提供了生态位。与其他现有的永久冻土宏基因组相比，南极干谷永久冻土宏基因组中噬菌体衣壳蛋白含量较高。因此，这些病毒可能有助于碳和营养物质的释放，这些碳和营养物质可以通过病毒分流被隐藏岩内生物群落中的异养细菌清除和循环。

图3 多年冻土解冻对土壤病毒的影响。

完整的永久冻土含有大量不活跃的病毒和低活性的休眠宿主。在过渡期间，永久冻土融化导致景观水文的变化，包括活动层厚度增加和植物生长。病毒宿主变得更加活跃，病毒活性增加，包括宿主裂解的增加。完全解冻的永久冻土，即土壤表面下沉到地下水位以下，导致水饱和。在这种情况下，氧化还原条件发生变化，导致植物和微生物宿主以及相关病毒种群发生变化。

5.3 土壤湿度变化

气候变化正在导致全球降水模式的变化。例如，在过去30年中，与这些地区的历史降水模式相比，美国大陆东北部经历了更多的降水和洪水，而西南部经历了更严重的干旱。这导致了土壤水分条件的变化。由于土壤具有高度异质性，具有多孔结构和土壤聚集性，这会导致不均匀的水分分布模式，从而影响土壤生境中微生物生命的空间隔离生态位之间的连通性。随着土壤中水分的增加，原本不同的土壤团聚体之间的连通性也会增加，甚至溶解一些团聚体，这将导致提供可以支持噬菌体活性的营养物质。相比之下，土壤湿度的降低将导致连通性的降低(图4)。将土壤微生物群落物理分离为微型群落也增加了微生物和病毒的多样性。因此，水的有效性影响了土壤微型群落中微生物的多样性。不同土壤中的噬菌体丰度与含水量相关，湿润土壤中的病毒含量(每克土壤超过109个)高于干燥土壤，每克土壤中有108-109个病毒。这些土壤的有机质含量也存在差异，在较潮湿的土壤中有机质含量较高，这也可能是导致观察到的病毒丰度差异的复合驱动因素。

南极土壤中病毒的组成也受到土壤含水量的影响。几个环境变量，包括pH值、海拔高度、水的可用性和温度，决定了南极地区的病毒类型和丰度。对南极洲极度干燥的山谷的研究表明，大多数病毒都是温和噬菌体，噬菌体与细菌的比例很高。这种极度干旱的寒冷沙漠环境和其他沙漠环境的水分利用率极低，这是控制土壤微生物和病毒群落组成的关键因素。

最近的一项研究报告了历史降水量不同的土壤中病毒类型、多样性、功能潜力和丰度的差异。比较了美国华盛顿(历史干旱)、堪萨斯州(中等)和爱荷华州(历史潮湿)收集的土壤宏基因组数据。尽管在历史上较干燥的土壤中病毒更丰富和多样化，但它们更具溶原性(即溶原性标记基因的丰度估计更高)，并且根据与检测到的病毒序列匹配的CRISPR间隔区的百分比显示出较少的近期宿主相互作用的迹象。这项研究产生的假设是，当宿主受到更多的水分压力，彼此之间以及与干燥土壤中的游离病毒之间的隔离程度越来越高，它们变得更加休眠，病毒相互作用也越来越少。反过来，干燥的环境选择了具有溶原性生活方式的病毒，或对宿主免疫更具抵抗力的病毒。相比之下，在湿润的土壤中，水增加了宿主生长基质和养分的可用性，这些物质将选择出裂解病毒。

为了阐明活性土壤病毒随土壤湿度变化的具体差异，作者重点关注了上述Kansas的土壤位。Kansas州之所以有趣，是因为气候模型预测了该州东北部的降雨量会增加，并预测了西南部的干旱会增加。对从Kansas州的原生草原上采集的土壤样本进行了实验性湿润或干燥，并使用多组学方法进行了评估。转录数据显示，土壤DNA病毒的一个子集在潮湿条件下比在干燥条件下更积极地将DNA转录成RNA。尽管在干燥条件下检测到更多的土壤病毒，但它们的转录活性较低，这可能是由于它们的宿主在这些条件下的活性较低。对宏转录组数据的分析还揭示了不同土壤湿度条件下某些RNA病毒的差异。例如，以变形菌门为天然宿主的Leviviridae病毒科成员在较湿润的土壤中更丰富，而真核病毒Paramyxoviridae病毒科在较干燥的土壤中丰度更高。

虽然目前的研究数量有限，但这些结果表明，土壤湿度是决定土壤病毒丰度的关键环境因素(图3)。由于病毒与干燥土壤颗粒的不可逆结合，土壤病毒在干燥土壤中可能变得不活跃。相比之下，病毒在土壤中的流动性与病毒在土壤上的吸附有着不利的关系。土壤湿度的变化也会影响土壤pH值，而pH值会影响病毒吸附到土壤颗粒的能力。由于预计90%以上的土壤病毒颗粒会吸附到土壤团聚体上，土壤pH值的变化可能会影响土壤中游离病毒的丰度和组成，以及它们与宿主的相互作用。

由于野火的频率越来越高，它们无疑会对土壤湿度水平产生影响，尤其是表层土壤。最近的一项研究评估了野火对土壤微生物群的影响，包括美国Colorado和Wyoming州森林火灾后的病毒群落。分别从宏基因组和宏转录组中恢复了几种DNA和RNA病毒种群。通过将潜在的病毒与其宿主联系起来，该研究揭示了大多数病毒种群的目标是受火灾影响的土壤中最丰富、最活跃的细菌，这支持了“kill-the-winner”假设。然而，根据溶原性标记基因的流行率，在几个病毒种群中发现了溶原性生活方式，这表明“piggyback-the-winner”策略也适用于烧焦的土壤。一些病毒基因组具有用于碳化合物代谢的AMGs。这些AMG的一部分是从温和噬菌体中转录的，这表明它们可能在野火后的宿主生存中发挥作用。

图4 土壤湿度变化对土壤病毒的影响。

土壤湿度向更湿润的条件转变(例如，降水量增加或洪水事件)导致土壤微团聚体之间的连通性增加，病毒发现并感染宿主的机会增加。病毒裂解的一个结果是细胞物质的释放，这些物质可以被微生物群落循环利用(病毒分流)，并进一步增强微生物宿主和病毒活性。相比之下，当土壤湿度降低(例如干旱)时，土壤微生物之间的连通性就会降低。这会减少病毒与宿主的相互作用。此外，在干燥条件下，可能会增加溶原性和辅助代谢基因的积累，这可能有助于宿主和病毒在贫瘠的土壤条件下生存。注意，这些例子代表了用于说明目的的极端情况(例如，溶原性噬菌体和辅助代谢基因也可以存在于潮湿的土壤中)。在这两种情况下，土壤湿度变化的结果都是病毒介导的宿主演替。

6 结语和建议

最近的研究表明，土壤病毒非常丰富，受气候变化的影响。由于土壤病毒群落与其宿主群落密切相关，气候变化导致的病毒变化可能是宿主变化的间接结果。然而，土壤理化性质的一些变化，例如由于变暖或湿度变化，可以直接影响土壤病毒。一个例子是当土壤干燥时，土壤病毒与土壤颗粒结合。因此，随着气候变化，土壤生境的物理环境与宿主之间的复杂相互作用将决定土壤病毒的最终命运和功能。有趣的是，土壤病毒可以携带AMG，这些AMG可能对碳和其他养分的循环以及土壤中其他未知的过程起作用。

在撰写这篇综述的过程中，我们意识到目前在气候变化对土壤病毒的影响方面存在着巨大的知识差距。大多数土壤病毒与海洋和动物系统中的病毒不同，大多数病毒尚未鉴定。特别是，对土壤ssDNA病毒和RNA病毒以及它们如何受到气候变化的影响知之甚少。因此，我们建议开展更多的研究，以表征土壤中DNA和RNA病毒的类型、其潜在的辅助代谢功能及其影响宿主动态的潜力。此外，我们建议开展更多研究，以了解气候变化的不同方面如何影响土壤病毒、其生态作用及其成为病原体的可能性(Box 2)。其他悬而未决的问题包括：不同的气候变化如何影响土壤病毒的类型、丰度和功能？土壤病毒群落变化对生态系统的正面和/或负面影响是什么？不同类型的土壤DNA和RNA病毒的相对丰度和多样性是什么？土壤噬菌体在裂解和溶原生命周期之间交流和转运的生物和/或非生物线索是什么？以真核生物为宿主的土壤病毒的生命周期是怎样的？土壤环境的变化如何影响它们的生命周期？不同土壤中的微生物群落结构是如何塑造病毒群落结构的，反过来，病毒又如何影响各自的微生物群落组成和功能？病毒和微生物群落之间的关系是否受到土壤微生物群落组成冗余和环境压力(例如干旱和火灾)等因素的制约？什么样的环境变化会引发土壤病毒宿主范围的变化，这些病毒是否有可能成为病原体？最后，根据基因组数据预测的病毒AMG的功能是什么？病毒AMG的表达如何影响土壤生态，包括生物地球化学循环？通过回答这些问题，应该能够帮助填补目前关于土壤病毒及其生态作用的知识空白，并更好地了解土壤病毒如何受到气候变化引起的土壤环境变化的影响。

Box 2 气候变化对土壤病毒病原体的影响。

一项关于可能导致大流行的土壤病原体的现有知识的调查得出结论，目前我们对可能成为潜在病原体的土壤病毒，包括未来大流行的原因，知之甚少。从噬菌体研究中获得的知识推断不足以确定潜在的动植物病原体的行为。该研究的作者建议把重点放在土壤质量和功能上，作为提供人类健康和减少未来流行病的蓝图。此外，许多细菌病原体由于其携带的温和噬菌体编码的毒力因子而具有致病性。因此，气候对噬菌体-宿主相互作用的影响以及溶原性的流行可能会增加细菌病原体的流行。虽然数据很少，但我们强调了一些已发表的气候变化如何影响土壤中病毒病原体的例子。

沿海洪水增多

在气候变化的影响下，随着海平面上升，风暴变得更加频繁和极端，海水侵蚀沿海地区土壤的潜在风险以及粪便污染物污染城市和农业土壤的担忧。洪水的结果是，土壤病毒可能变得更具流动性，并传播到邻近的土壤和含水层。对全球DNA病毒丰度的估计表明，沿海生态系统含有大量的病毒。粪便来源的肠道病毒也可能在沿海沉积物中流行，这些病毒可能在洪水期间被动员起来。这些干扰可能是短暂的脉冲事件，也可能是长期的压力干扰，可能对沿海微生物群和相关病毒产生不同的影响。最近的一项研究表明，当土壤噬菌体被引入非原生土壤时，它们显著改变了原生土壤微生物群落的组成和多样性，以及它们的生态功能。从中国南方红树林土壤样本中获得的宏基因组病毒序列受海水入侵的影响大于淡水。红树林病毒含有大量辅助代谢基因，这些基因可能编码参与红树林土壤碳循环的基因。另一项研究表明，一些病毒在从一个生物群落(例如土壤)转移到另一个生物群(例如海洋)时可以传播。研究人员监测了1999年飓风弗洛伊德对被处理厂废水淹没的农业土壤的影响。他们发现，大多数样本中都存在大肠杆菌和孢子，这表明由于洪水，土壤受到了粪便污染。总之，这些研究表明，随着沿海群落越来越多地暴露于海水入侵，病毒病原体传播的风险将会增加。

融化的永久冻土

人们担心，冻结的永久冻土中含有病原体，一旦永久冻土解冻，这些病原体就会被释放并具有传染性。炭疽杆菌是一种细菌病原体，而不是病毒病原体。迄今为止，在永久冻土中发现的大多数DNA病毒都有细菌宿主，不会对人类构成威胁。在古老的永久冻土层中发现的巨型病毒也是如此。这些病毒具有微型真核宿主，如原生生物和藻类，因此不会对人类健康构成威胁。然而，一些RNA病毒可能会感染人类、动物和植物，这取决于解冻后存活的宿主(如昆虫)。这是我们和其他人目前正在研究的一个活跃的研究领域。

植物病原病毒

气候变化可能会影响植物病毒的流行、分布和活动，并可能对农业作物生产造成威胁。因此，土壤病毒和/或其宿主向以前不适合其生存的新地区(如北极地区)传播是一个令人担忧的问题。大多数植物病原病毒都有一个昆虫传播媒介，因此，昆虫范围的变化与植物病毒疾病的潜在传播密切相关。例如，温度的升高可能会影响昆虫媒介和随后的病毒疾病传播。不同气候因素(如高温和干旱)的组合甚至可能导致比单个因素更严重的疾病传播。此外，为了直接通过病毒传播疾病，一些病毒增强了土壤真菌病原体的致病性，包括镰刀菌和Rhizoctonia的致病物种。因此，由于气候变化会直接或间接影响病毒传播途径，植物致病病毒影响农业作物的可能性是复杂的。