海葵隶属刺胞动物门(Cnidaria)、珊瑚虫纲(Anthozoa)、六放珊瑚亚纲(Hexacorallia)。广义的海葵包括海葵目(Actiniaria)、群体海葵目(Zoanthidea)和珊瑚葵目(Corallimorpharia); 狭义的海葵仅指海葵目物种, 为本文讨论的对象。海葵是最原始的后生动物类群之一, 其基因组蕴含着破解生命进化谜团、重构生命演化历程所需的重要信息(Putnam et al, 2007)。海葵的适应能力很强, 在从潮间带到深渊海底、从热带水域到两极海域的各种海洋环境中都有分布, 且在一些海域生物量很大, 是重要的生态类群。此外, 海葵能产生具防御和捕食作用的刺细胞, 刺细胞内富含神经毒素、细胞毒素和多种活性分子, 目前对这些物质的开发与利用已成为海洋药物与活性物质研究领域的热点。

自Linnaeus (1758)报道第一种海葵——等指海葵Actinia equina以来, 很多科学家对海葵进行了分类研究。早期虽然报道了一些海葵新种, 但限于当时的认识, 描述较为简单。进入20世纪, Stephenson和Carlgren对整个海葵目及相关类群进行了系统研究, 为后来的海葵分类奠定了基础。其中, Stephenson于1918—1950年从事英国及世界各海域海葵的研究, Stephenson (1920—1922)系统论述了海葵目32科124属及各主要类群之间的演化关系, 建立了较为完备的海葵分类体系。Carlgren于1893—1956年以100余篇文章论述了世界各海区的海葵, Carlgren (1949)重新建立了海葵目分类系统, 并列出了42科200余属的鉴别特征与物种组成。20世纪中后叶, Hand(1954, 1956)、England(1987, 1992)等分别研究了世界不同海区的海葵, 报道了很多物种。目前, 全球已记录海葵目约50科、400属、1100余种(Fautin et al, 2007; Fautin, 2013); 其分类系统仍以Carlgren (1949)为主, 并参考Daly等(2008)、Rodríguez等(2014)等分子系统学研究的最新结论。

对中国海域海葵的分类研究, 可追溯到19世纪中后期, Stimpson (1855)、Verrill (1865)、Carlgren(1931, 1934)、England (1992)、Den Hartog等(1993)等国外研究人员在南海(主要是香港海域)累计报道了约22种海葵。在国内, 直到裴祖南(1982)才开始对海葵进行分类研究, 发表了1个新种, 此后于1993—1996年先后发表了5个新种, 于1998年出版了《中国动物志腔肠动物门海葵目/角海葵目/群体海葵目》, 首次对中国海葵做了系统研究, 共记录75种海葵。但由于引用文献不足, 该书并没有囊括当时已报道的全部中国海葵物种, 而且关于部分种的鉴定存在争议(Fautin et al, 2000; Li et al, 2013)。目前在我国台湾地区也只有5种海葵被报道, 且多出自生态学的调查报告(Lin et al, 2001), 仅有一个新种的分类描述(Ardelean et al, 2004)。

中国海域生境多样, 海葵种类丰富, 但对其研究不足, 澄清中国海海葵的物种多样性、明确其区系特点非常重要。为此, 本研究查阅了国内外相关文献, 统计分析了中国海域海葵的700余条采集信息, 共整理并核实了81种中国海海葵目物种, 发现了中国海海葵目物种多样性呈“南海最高、黄渤海次之、东海最低”的分布格局, 初步分析了驱动这一分布格局的主要环境因素。

本研究所用材料为中国科学院海洋生物标本馆收藏的海葵标本, 包括1957—1959年全国海洋综合普查、1959—1960年以及1962年中越北部湾联合调查、1975—1976年黄海污染调查、1975—1981年东海大陆架综合考察、1992年中韩黄海调查和2007—2012年中国科学院近海海洋科学调查开放共享航次采集的标本, 以及在中国各沿海潮间带采集的标本, 同时参考了国外研究人员在中国海域的报道, 共整理了中国海海葵目的700余条采集记录(采集站位见图 1)。

基于上述标本, 本文查明了中国海海葵目的物种名录与分布海域(表 1), 参照刘瑞玉(2008)与Liu (2013)对中国海洋生物区系的划分, 将中国海海葵目划分为冷水种、暖水种和广温种(表 2)。为分析驱动中国海葵目多样性的环境因素, 本文将海葵栖居环境划分为近岸种(含潮间带和浅潮下带)、远岸种和深水种(200m以深)。

通过对中国海域海葵信息进行的综合分析, 并参考国内外研究人员对中国海域海葵的报道, 当前共整理鉴定中国海海葵目的700余条采集记录, 分属于24科49属81种(图 1、表 1)。在种类上, 海葵科的最多, 有13属30种, 主要分布于中国各沿海潮间带与浅潮下带, 通常附着在岩石上或埋于泥沙中; 链索海葵科有8种, 主要见于潮下带, 常与螺、寄居蟹等共栖; 列指海葵科有6种, 个体通常较大, 习见于南海珊瑚礁生境。其他各科种类较少, 每科1—4种不等。

在个体数量与生物量上, 潮间带或浅潮下带数量较多的有绿侧花海葵(栖居于黄海潮间带岩礁生境)、朴素侧花海葵(栖居于黄东海潮间带岩礁生境)、中华近瘤海葵(栖居于潮间带沙滩)和纵条矶海葵(中国各沿海广分布, 常集群出现)。潮下带生物量较大有格氏丽花海葵与须毛高龄细指海葵(北黄海冷水种)、日本美丽海葵(栖居于南黄海与东海潮下带)和伸展蟹海葵(南海近岸种)(图 2)。

在海域分布上, 黄渤海海葵有29种350余条记录, 东海有23种180余条记录, 南海有55种200余条记录, 物种数分别占中国海域总种数的35.8%、28.4%和67.9%, 呈“南海最高、黄渤海次之、东海最低”的分布格局(图 3a)。在上述81种海葵中, 冷水种为18种, 暖水种为60种, 广温种为3种, 分别占中国海海葵目物种数的22.2%、74.1%和3.7%, 暖水种占优势(表 2)。

中国海被划分为黄渤海、东海和南海, 每个海域有各自的物种组成与区系特点, 具体分析如下。

黄渤海共有29种海葵, 占中国海域海葵物种数的35.8%。该比例明显高于黄渤海海洋生物占中国海生物总数7.1%的比例(Liu, 2013)。主要包括海葵科18种和链索海葵科2种。此外, 爱氏海葵科、滨瘤海葵科、山醒海葵科、纵条矶海葵科、滨海葵科、细指海葵科、线形海葵科、八育海葵科和绿海葵科各有1种。黄渤海海葵冷水种13种, 占黄海海葵物种数的44.8%;暖水种13种, 占比44.8%;广温种3种, 占比10.3%。在水深分布上, 18种为黄渤海近岸种(潮间带和浅潮下带), 11种为远岸种(陆架海)。

东海共有23种海葵, 占中国海域总种数的28.4%。东海海葵主要包括海葵科10种、瘤海葵科2种和链索海葵科2种。此外, 甲胄海葵科、葵树海葵科、固边海葵科、隐花海葵科、纵条矶海葵科、滨海葵科、蠕形海葵科、卡多海葵科和未定科各有1种。东海海葵冷水种有2种(深水种), 占东海海葵物种数的8.7%;暖水种19种, 占比82.6%;广温种2种, 占比8.7%。在水深分布上, 16种为东海近岸种, 5种为远岸种, 2种为深水种。

南海共有55种海葵, 占中国海域总种数的67.9%。南海海葵主要包括爱氏海葵科2种、海葵科20种、滨瘤海葵科3种、列指海葵科6种、固边海葵科2种、山醒海葵科3种和链索海葵科6种。此外, 从海葵科、正海葵科、甲胄海葵科、葵树海葵科、花海葵科、捕蝇草海葵科、隐花海葵科、漂浮海葵科、纵条矶海葵科、蠕形海葵科、卡多海葵科、绿海葵科和未定科各有1种。南海海葵冷水种5种, 占南海海葵物种数的9.1%;暖水种48种, 占比87.3%;广温种2种, 占比3.6%。在水深分布上, 33种为南海近岸种, 17种为远岸种, 5种为深水种。

由此可见, 中国海的冷水种主要分布在黄渤海, 占比72.2%, 在东海与南海仅报道5个冷水种(占比27.8%), 主要发现于200m以深的海底。与此相反, 暖水种在中国海域由北向南逐渐增加, 在南海达到最大, 占中国海暖水种的80.0%。在深度分布上, 中国海海葵以近岸种为主(49种), 远岸种次之(27种), 深水种较少(5种)。

中国海海葵目物种多样性分布格局是由各海域的生境差异决定的, 主要包括水温、底质类型、深度等因素。黄海由于冷水团的存在保存了一些海葵冷水种, 贡献了近半数的黄渤海海葵物种多样性(44.8%)。该比例略高于黄海冷水性大型底栖动物占黄海大型底栖动物物种数的比例(41.3%)。而且有些海葵的生物量非常大, 其中须毛高龄细指海葵与格氏丽花海葵是冷水团的优势种之一。水温对这些冷水性生物的作用非常明显, 限制了它们向低纬度的扩布。此外, 黄渤海沿岸底质类型多样, 包含大量的岩礁底、泥滩和沙滩, 生长有丰富的暖水种和广温种。

东海受黑潮暖流和台湾暖流的影响, 基本是温暖海域。因此同其他类群一样, 海葵以暖水种为主(82.6%), 冷水种很少(仅2种深水种)。同其他海域相比, 东海既缺少黄海拥有的冷水海葵, 也缺少南海拥有的热带种; 而且东海近半的暖水种(9种)在黄海有分布, 半数以上的物种(13种)在南海有分布, 不同的物种较少(仅7种)。东海潮下带多沙质和泥沙质, 泥质生境相对较少, 仅5种远岸种, 远低于黄海的11种, 是导致东海海葵物种多样性低的主要因素之一。

南海位于西太平洋热带, 地理环境复杂, 生境多样性高, 产生了南海海葵的高物种多样性。首先, 南海属温暖的热带海域, 接受了海洋生物多样性最高的珊瑚大三角海域扩布而来的暖水物种, 拥有丰富的热带特有海葵物种。如列指海葵科Stichodactylidae为热带类群, 在南海记录的6个物种全都分布于热带印度-西太平洋近岸海域, 而不出现于东海和黄渤海。其他物种如伸展蟹海葵Cancrisocia expansa、四色内展海葵Entacmaea quadricolor、棍棒潮池海葵Telmatactis clavata、马氏漂浮海葵Boloceroides mcmurrichi、螅形美丽海葵Calliactis polypus等也具有同样严格的分布界限。其次, 南海底质类型多样, 拥有大量包括珊瑚礁在内的岩礁底以及泥滩和沙滩, 适合各种附着类型海葵生活。而且, 珊瑚礁、红树林等生境也为海葵营造了独特的栖居环境。此外, 南海水深跨度大, 是海葵多样性的重要驱动因素。

中国海域辽阔, 跨越从热带到温带的38个纬度(3°30′—40°50′N), 海洋生物多样性高, 既有隶属印度-西太平洋区系的南海和东海的暖水种, 又有隶属北太平洋温带区系的黄渤海的冷水种, 物种总数由北向南显著增加(刘瑞玉, 2008; Liu, 2013)。目前, 在中国海域共记录刺胞动物1557种, 其中黄渤海、东海、南海物种数分别为192、565和1144种, 各占刺胞动物物种总数的12%、35.8%和73%。中国海域共记录珊瑚虫纲898种, 其中黄渤海、东海、南海物种数分别为65、175和675种, 分别占中国海珊瑚虫纲总种数的7%、19%和75%。由此可见, 中国海域的刺胞动物与珊瑚虫纲物种数同样是从高纬度向低纬度显著增加(图 3b)。

然而, 中国海的海葵目物种多样性却呈“南海最高、黄渤海次之、东海最低”的分布格局, 该格局既与其隶属的珊瑚虫纲与刺胞动物的多样性分布模式不同, 也不同于中国海大多海洋生物类群的多样性分布模式, 同样与全球海洋生物的物种多样性从热带向两极减少的纬度梯度分布截然不同(Tittensor et al, 2010)。从全球尺度上, 海葵目的物种多样性分布格局是南北纬30°—40°最高, 向低纬度热带海域和高纬度逐步降低, 在两极海域达到最低, 但驱动形成的因素不详(Fautin et al, 2013)。我国30°—40°N的海域基本处于黄渤海和杭州湾以北的东海海域, 而该处的海葵物种多样性显著低于南海。因此, 海葵目物种多样性分布格局无论是在中国海还是全球尺度上均十分独特。

海葵的这一分布模式说明, 海葵对温度的适应能力很强, 温度并非控制海葵分布的唯一决定因素。底质作为海葵的附着载体, 其异质性直接影响一个海域海葵的物种多样性。通常, 在中国近海, 栖居于岩礁等硬底的海葵物种多样性明显高于沙质生境, 而泥质生境的多样性介于二者之间。以东海南麂列岛潮间带为例, 发现的四种海葵均生活于岩礁, 其中一种可栖居于泥质中的石块上, 而在沙质中则并未发现。另外, 水深也是影响海葵分布的一个重要因素, 深水海葵与浅水海葵的分布界限比较明显, 很少有海葵物种同时栖居于浅水和深水环境, 而一些深水海葵却可以从两百米左右向下延伸至数千米。当然, 深度与温度和压力等是相关联的, 协同对生物的环境适应及分布起作用。海葵对盐度的要求较为苛刻, 目前仅发现少数海葵生活在河口附近, 尚无海葵可以在淡水存活; 国内对河口海葵调查很少, 未发现仅分布于半咸水的物种。

对各海域的海葵调查程度不同, 可能影响对海葵分布格局的分析。以香港及周边海域的海葵多样性研究为例, 自19世纪中叶以来, 多位国外研究人员在此开展过研究, 报道了20余种南海海葵, 包括许多新物种, 而这些新物种在其他地方鲜有记录。国内研究人员自20世纪80年代以来, 对中国近海尤其是黄海海域进行了大量调查, 报道了一些新物种和新纪录种, 极大地丰富了黄渤海海葵物种多样性。而对东海与台湾周边海域海葵的报道与保存样品相对较少, 且有少数物种(如武装杜氏海葵)在南黄海和南海均有报道, 但在东海却尚未被记录。

那么, 东海海葵的物种多样性低于黄海是其多样性格局的真实反映, 还是由于调查研究不足所致？针对这一问题, 作者近年来对东海的潮间带和潮下带进行了实地调查。于2013—2014年对东海南麂列岛20个岛屿潮间带不同生境(岩礁、沙质和泥质滩涂)的调查发现, 该海域仅存在4种海葵, 明显低于黄海青岛(8种常见海葵)或其他潮间带的物种多样性。同期, 在东海舟山群岛(4种)与福建漳州(2种)、东山岛潮间带(5种)的调查结果也显示了很低的物种多样性。另外, 作者研究团队于2007—2013年搭乘“中国近海海洋科学考察开放共享航次”对黄海和东海潮下带调查中, 分别采到7种和5种海葵, 东海的物种多样性同样低于黄海; 其中, 2012年秋季航次对黄海和东海开展了近乎同等强度的采样调查, 在黄海采到4种海葵, 而东海仅采到2种。因此, 对各海域调查程度的差异虽然会影响对海葵多样性分布的分析, 但基本不会改变对中国海海葵目物种多样性“南海最高、黄海次之、东海最低”这一分布格局的判定。综上, 基于长期历史资料的综合分析和针对性调查所获得的结果, 可基本反映我国海域的海葵物种多样性与区系特点。

目前在中国海域共记录81个海葵目物种, 其中黄渤海有29种, 东海有23种, 南海有55种, 物种多样性呈“南海最高、黄渤海次之、东海最低”的分布格局。海葵目这一分布模式既与中国大多数海洋生物类群物种多样性由北向南递增的格局不同, 也与全球海葵目物种多样性由南北纬30°—40°向低纬度热带海域和高纬度逐步降低的分布格局不同。中国海域的海葵物种中, 冷水种有18种, 暖水种60种, 广温种3种, 分别占中国海海葵目物种数的22.2%、74.1%和3.7%, 暖水种占优势。驱动中国海海葵物种多样性分布的最主要环境因素按其重要性依次为水温和底质类型。