浮游动物是水生态系统中重要的次级生产者, 在湖泊食物网中起着承上启下的作用; 它们一方面作为牧食者, 影响浮游植物的多样性和丰度, 另一方面为鱼类等水生脊椎动物提供食物来源[1, 2].而且浮游动物对环境变化反应敏感, 常常被作为环境监测的指示生物[3, 4].在不同的湖泊中, 导致浮游动物群落结构产生差异的主要因素各不相同[5~10], 如：Shurin等[5]对北美和欧洲的53个温带湖泊进行研究, 表明pH、溶解氧、温度以及磷浓度等对浮游动物生物量有显著影响; 滤食性鱼类和藻类也是影响浮游动物群落的主导因子[6, 7]. Ka等[8]对浅水湖泊Guiers的研究表明, 该湖浮游动物主要受浮游植物丰度的影响. Beaver等[9]发现, 水位波动是引起浅水湖泊Okeechobee中浮游动物差异的关键因素.胡梦红等[10]对深水型水库(千岛湖)的研究表明, 鳙鱼和鲢鱼的放养是引起该水库浮游动物群落变化的主要因素.此外, 水动力、水文条件以及人为干扰因素等造成湖泊不同区域的生境异质性, 也是影响浮游动物群落结构的重要原因[11, 12].如Maznah等指出[11], 马来西亚的Air Itam水库中上游和下游两个区域的浮游动物群落结构差异显著, 其主要原因是该水库上游区域属于激流水体, 下游区域属于静水水体. Massicotte等[13]的研究表明, Lawrence河由于支流多、周边土地利用不同等因素导致该河流具有不同的生境, 而生境异质性是影响浮游动物总生物量的主要因素.尽管目前科研人员从水体生境异质性对浮游动物群落影响的角度开展了一些工作, 但关于亚热带浅水湖泊生境异质性与浮游动物群落关系的研究还鲜见报道.

淀山湖(北纬30°59′~31°16′和东经120°53′~121°17′)是上海市最大的天然淡水湖, 属亚热带浅水湖泊.水面积约为62 km2, 平均水深2.1 m, 最大水深3.6 m.该湖出水经黄浦江流入长江口, 汇入东海, 沿湖岸进出河流众多, 也是黄浦江上游重要的饮用水源保护区[14].从1960年起, 国内学者对淀山湖浮游动物生态特征开展了大量研究, 如：文献[15~18]研究了该湖浮游动物物种多样性、群落组成与水质之间的关系; 李强等[19]研究了生态修复工程后淀山湖浮游动物群落的变化与浮游植物及水质的关系.整体而言, 这些研究主要关注整个湖泊浮游动物群落演替和水质评价等方面的报道.但近年来, 由于有大量的外源污染物进入淀山湖, 局部区域经常暴发不同程度蓝藻水华, 加之淀山湖形态非常不规则, 整个湖区生境趋于多样化, 呈现出一定的生境异质性[20].目前, 探讨淀山湖生境异质性对浮游动物群落结构影响的研究还未见报道.

本文基于2017年淀山湖每月调查获得的浮游动物数据, 结合水质参数和浮游植物群落数据, 采用多元回归树(multivariate regression trees, MRT)和主坐标分析(principal coordinates analysis, PCoA)对浮游动物群落结构与环境因子关系进行分析, 探讨淀山湖不同区域中浮游动物群落结构差异, 以及造成其差异的主要因子, 并尝试根据模型推导出这些关键因子的阈值, 以期为淀山湖的生态治理和保护提供基础数据和理论支撑.

根据淀山湖形态, 共设置13个采样点(图 1).从2017年1月至2017年12月, 逐月对淀山湖进行调查.

透明度(SD)采用塞氏盘现场测定, 水温(WT)、pH值、电导率(Cond)和溶解氧(DO)等指标使用YSI Pro-plus水质测定仪现场测定.其他水质指标, 用5 L有机玻璃采水器分别在0.5 m和1.5 m水层采样, 取混合水样500 mL, 带回实验室进行相关水质指标测定; 叶绿素a(Chla)采用90%丙酮萃取法测定, 总氮、总磷、高锰酸盐指数等指标参照国家相关标准测定[21].

取混合水样1 L, 加入4%福尔马林和鲁哥氏碘液进行固定, 静置48 h后, 吸去上清液, 浓缩至50 mL, 用于轮虫和浮游植物定量分析.浮游植物定量分析时, 将浓缩样充分摇匀后吸取0.1 mL于帕默尔计数框中, 进行鉴定和计数, 藻类鉴定参考文献[22].轮虫计数时, 将浓缩样充分摇匀后, 吸取1 mL置于计数框内, 在10×10倍显微镜下全片镜检, 每个样品计数3次, 取平均值.甲壳类浮游动物(枝角类和桡足类)的分析, 采集混合水样20 L, 用13号浮游生物网过滤到500 mL样品瓶中, 加入4%福尔马林固定, 静置48 h后浓缩.在显微镜下对浓缩样品进行全瓶种类鉴定和计数, 浮游动物鉴定参考文献[23~25], 生物量按照体长-体重的回归方程计算[26, 27].

采用SPSS 18.0统计包进行方差分析, 使用LSD法检验各采样点以及季节之间各类指标的差异性(方差分析前, 对数据进行方差齐性检验和正态性检验); 当方差分析结果P < 0.05时, 认为具有显著性差异.将淀山湖浮游动物生物量进行lg(X+1)转化后进行聚类分析(cluster analysis, CA); 根据浮游动物群落结构之间的jaccard距离矩阵进行主坐标分析(principal coordinates analysis, PCoA)不同组别之间的群落β多样性; 以浮游动物群落数据和环境因子为依据, 使用多元回归树(multivarariate regression trees, MRT)分析不同生境下浮游动物群落的结构特征; 同时, 基于MRT分类结果使用MRT函数为每个组筛选特征性物种.数据分析采用R软件中“vegan”、“mvpart”以及“MVPARTwrap”软件包进行分析.

相关科学图表采用Origin 2017软件进行绘制.分析前, 需根据季节对水体理化指标进行归类整理, 即：春季(3~5月)、夏季(6~8月)、秋季(9~11月)和冬季(12月及1、2月).

基于2017年淀山湖13个采样点全年12个月的浮游动物群落结构数据进行聚类分析.结果表明, 13个位点可分为3个空间区域, 区域Ⅰ包括St1、St2以及St3, 该区域位于淀山湖东南方向, 靠近出水口; 区域Ⅱ主要为St4、St5、St6以及St7, 该区域为淀山湖东北方向, 为淀山湖上游水域; 区域Ⅲ包括St8、St9、St10、St11、St12和St13, 该区域位于淀山湖西北方向, 靠近进水口(图 2).

本研究共鉴定出浮游动物72种, 其中轮虫31种、桡足类24种和枝角类17种.春季时, 区域Ⅰ、Ⅱ和Ⅲ的浮游动物平均生物量分别为7.38、18.72和5.57 mg·L-1, 3个区域浮游动物主要以轮虫为主, 区域Ⅱ的浮游动物生物量显著高于区域Ⅰ和Ⅲ(P < 0.05)[图 3(a)]; 夏季和秋季在3个区域的浮游动物均以枝角类为主, 区域Ⅰ的浮游动物生物量均高于区域Ⅱ和Ⅲ[图 3(b)和3(c)]; 夏季时, 区域Ⅰ、Ⅱ和Ⅲ的浮游动物平均生物量分别为14.48、6.18和5.95 mg·L-1; 秋季时, 区域Ⅰ、Ⅱ和Ⅲ的浮游动物平均生物量分别为2.91、1.69和2.42 mg·L-1; 冬季时, 区域Ⅰ、Ⅱ和Ⅲ的浮游动物平均生物量分别为0.59、0.54和0.47 mg·L-1, 3个区域的浮游动物主要以轮虫为主[图 3(d)].综合而言[图 3(e)], 春季、夏季、秋季以及冬季的浮游动物平均生物量分别为9.93、7.99、2.31和0.51 mg·L-1, 夏季和秋季主要以枝角类为主, 而春季和冬季主要以轮虫为主, 春季和夏季的浮游动物生物量显著高于秋冬季节(P < 0.05).

通过PCoA对淀山湖不同区域浮游动物群落β多样性进行比较(图 4), 结果表明, 该湖浮游动物群落仅在春季和夏季存在空间差异(P < 0.05).春季时, PCoA解释率为48.75%, 降维后区域Ⅰ的中心坐标为(-0.06, -0.05), 区域Ⅱ的中心坐标为(0.16, 0.04), 区域Ⅲ的中心坐标为(-0.08, -0.003).区域Ⅱ浮游动物群落结构与另外两个区域有显著差异(ANOVA, P < 0.05).夏季时, PCoA解释率为53.66%, 降维后区域Ⅰ的中心坐标为(-0.04, 0.04), 区域Ⅱ的中心坐标为(0.004, -0.04), 区域Ⅲ的中心坐标为(0.01, 0.007), 区域Ⅰ与另外两个区域有显著差异(ANOVA, P < 0.05).秋季和冬季浮游动物群落结构在3个区域中差异不显著(ANOVA, P>0.05).

通过PCoA对不同季节淀山湖浮游动物β多样性进行比较, 总解释率为43.32%(图 5).淀山湖4个季节中心坐标相距较远, 其中春季为(-0.18, -0.11), 夏季为(0.11, -0.18), 秋季为(0.26, 0.08), 冬季为(-0.17, 0.20);通过ANOVA对Jaccard排序距离分析发现, 浮游动物群落在春、夏、秋和冬这4个季节间均具有极显著的差异(P < 0.05).

轮虫、枝角类和桡足类浮游动物的生物量时空差异显著(P < 0.05), 见图 6.从空间差异来看, 枝角类生物量在群组Ⅰ最高, 轮虫生物量在群组Ⅱ中最高, 桡足类在3个群组中没有差异; 从季节变化而言, 枝角类生物量在夏季最高, 轮虫生物量在春季最高, 夏季桡足生物量略高于春季, 冬季和秋季3大类群均较低(图 6).

淀山湖非生物和生物因子分析结果显示, 各因子之间均存在季节差异(图 7).春季时, pH和透明度最高, 总磷含量最低; 夏季时, 高锰酸盐指数、电导率、温度、总磷以及叶绿素a浓度最高; 透明度、氨氮和溶解氧含量最低; 秋季时, 总磷含量最高, 总氮含量最低; 冬季时, 总氮和溶解氧含量最高, 电导率、水温和叶绿素a最低.绿藻、裸藻和硅藻生物量在春季均高于其他季节, 但夏季的蓝藻生物量要高于其他季节.在空间上, 春季3个区域中除总氮、总磷以及水温外其他水环境因子均存在差异. pH以及氨氮仅在区域Ⅰ和Ⅱ中存在差异, 区域Ⅱ的pH最高为8.57, 而区域Ⅰ的氨氮最高为1.42 mg·L-1; 溶解氧、高锰酸盐指数以及叶绿素a在区域Ⅱ与区域Ⅰ和Ⅲ均存在差异(P < 0.05), 区域Ⅰ和Ⅲ之间无差异, 区域Ⅱ中溶解氧、高锰酸盐指数、叶绿素a浓度均最高, 分别为11.11、10.68和55.57 μg·L-1.电导率仅在区域Ⅱ和Ⅲ存在差异, 在区域Ⅱ最高, 其平均值为657.5 μS·cm-1; 藻类在春季没有显著差异(P> 0.05).夏季除总氮和蓝藻外其他环境因子均无显著差异; 总氮在区域Ⅲ与区域Ⅰ和Ⅱ存在差异(P < 0.05), 区域Ⅲ的总氮含量最高, 其值为2.37 mg·L-1; 夏季时, 浮游植物主要以蓝藻为主, 且区域Ⅰ蓝藻生物最高, 平均达到2.65 mg·L-1, 与区域Ⅱ和Ⅲ存在差异(P < 0.05).秋季时高锰酸盐指数、总氮、总磷和透明度在3个区域均存在显著差异(P < 0.05).冬季时叶绿素a、溶解氧以及电导率在3个区域存在差异(P < 0.05), 其他因子无显著差异.

MAT模型分析显示, 水温和叶绿素a是引起淀山湖浮游动物全年群落结构差异的主要因素(图 8); 其中水温 < 19.57℃时, 表征为春季和冬季浮游动物群落结构, 即：水温 < 13.07℃时, 表现为冬季群落特征; 温度为13.07~19.57℃时, 表现为春季群落特征.水温≥19.57℃时, 表征夏季和秋季浮游动物群落结构, 其中当叶绿素a质量浓度≥9.034 μg·L-1, 为夏季群落特征, 而当叶绿素a质量浓度 < 9.034 μg·L-1时, 表现为秋季群落特征.

春季时, 氨氮是影响浮游动物群落结构空间差异的主要因素[图 9(a)], 区域Ⅱ群落结构与其他两个区域产生差异的氨氮阈值为1.107 mg·L-1.夏季时, 主要受蓝藻影响[图 9(b)], 当蓝藻生物量≥2.583 mg·L-1时, 区域Ⅰ浮游动物群落结构与区域Ⅱ和Ⅲ有显著差异(P < 0.05).秋季时, 主要受总磷影响[图 9(c)], 当总磷 < 0.19 mg·L-1时, 区域Ⅰ和Ⅱ浮游动物群落结构与区域Ⅲ有显著差异(P < 0.05).而冬季时, 不同区域浮游动物群落结构主要受电导率影响[图 9(d)], 电导率达到396.7 μS·cm-1时, 区域Ⅰ和Ⅱ浮游动物群落与区域Ⅲ有显著差异(P < 0.05).

基于MAT分类结果对每个组群的特征性物种进行识别分析, 结果显示, 春季和冬季浮游动物(MAT, 水温 < 19.57℃)的特征性物种主要以轮虫为主, 包括刺簇多肢轮虫(指示值Ⅳ=0.94)、中华窄腹剑水蚤(Ⅳ=0.75)、汤匙华哲水蚤(Ⅳ=0.68)、长肢多肢轮虫(Ⅳ=0.68)、萼花臂尾轮虫(Ⅳ=0.67)、长三肢轮虫(Ⅳ=0.65)、螺形龟甲轮虫(Ⅳ=0.60)、僧帽溞(Ⅳ=0.53)、前节晶囊轮虫(Ⅳ=0.49)、角突臂尾轮虫(Ⅳ=0.37)以及矩形龟甲轮虫(Ⅳ=0.31)等(P < 0.05);夏季和秋季浮游动物(MAT, 水温≥19.57℃)的特征性物种主要以枝角类为主, 包括简弧象鼻溞(Ⅳ=0.86)、桡足幼体(Ⅳ=0.85)、脆弱象鼻溞(Ⅳ=0.83)、长额象鼻溞(Ⅳ=0.78)、微型裸腹溞(Ⅳ=0.67)、透明温剑水蚤(Ⅳ=0.58)、球状许水蚤(Ⅳ=0.57)、长肢秀体溞(Ⅳ=0.54)、老年低额溞(Ⅳ=0.50)以及角突网纹溞(Ⅳ=0.47)等.

春季时, 区域Ⅱ(MAT, 氨氮 < 1.107 mg·L-1)的特征性物种全部为轮虫, 主要为裂足臂尾轮虫(Ⅳ=0.80)、前节晶囊轮虫(Ⅳ=0.80)、舞跃无柄轮虫(Ⅳ=0.70)、细异尾轮虫(Ⅳ=0.60)以及裂痕龟纹轮虫(Ⅳ=0.55)等.其他两个区域(MAT, 氨氮≥1.107 mg·L-1)无特征性物种; 夏季时, 区域Ⅰ(MAT, 蓝藻生物量≥2.583 mg·L-1)特征性物种只有1种, 为老年低额溞(Ⅳ=0.70).其他两个区域的特征性物种为微型裸腹溞(Ⅳ=0.87)、刺簇多肢轮虫(Ⅳ=0.67)和无节幼体(Ⅳ=0.66);秋季时, 区域Ⅰ和Ⅱ(MAT, 总磷 < 0.19 mg·L-1)的特征性物种只有1种, 为角突网纹溞(Ⅳ=0.70).区域Ⅲ的特征性物种为长额象鼻溞(Ⅳ=0.79)和简弧象鼻溞(Ⅳ=0.68);冬季时, 区域Ⅰ和Ⅱ(MAT, 电导率≥396.7 μS·cm-1)无特征性物种.区域Ⅲ的特征性物种为桡足幼体(Ⅳ=0.85).

氨氮作为水体中最重要的污染物之一, 对浮游动物群落结构具有显著影响[28, 29]. Arauzo[29]的研究表明当水体中氨氮浓度升高时, 浮游动物生物量会显著下降.本研究也出现类似结果, 区域Ⅰ[(1.42±0.29) mg·L-1]和区域Ⅲ[(1.20±0.36) mg·L-1]的氨氮浓度高于区域Ⅱ[(1.01±0.17) mg·L-1], 相应地区域Ⅰ和Ⅲ的浮游动物生物量显著低于区域Ⅱ.主要原因可能是较高浓度的氨氮对一些浮游动物物种具有毒害作用, 会影响它们的生长和繁殖[30~32]; 有研究发现, 当氨氮含量高于1.2 mg·L-1时会导致大型溞(Daphnia mama)和拟同形溞(Daphnia similoides)等枝角类性成熟延迟、繁殖率降低, 甚至死亡[30, 31].此外, 3个区域中浮游动物均以轮虫为主, 通过MRT函数也得出区域Ⅱ的特征性物种全部为轮虫, 其他两个区域无特征性物种, 这可能是由于轮虫对氨氮的LC50显著高于枝角类和桡足类[32~34], 而对氨氮有较的高耐受性, 并且轮虫繁殖世代较短(属r-对策者)使得它们能够在高氨氮的水环境中占相对较高的丰度.

蓝藻是水生态系统中重要的初级生产力, 一旦暴发, 可通过食物网对浮游动物造成显著影响, 甚至改变浮游动物群落结构以及生物多样性[35].如微囊藻等容易形成群体, 一些丝状蓝藻的粒径也相对较大, 不易被摄食[36, 37], 而且蓝藻营养价值低[38, 39]以及产生毒素[40], 因此不利于大型浮游动物的生长繁殖.在本研究中, 区域Ⅰ的蓝藻生物量显著高于区域Ⅱ和区域Ⅲ.原因可能是区域Ⅰ临近出水口, 受水动力、风力以及地形等因素的影响, 造成蓝藻在区域Ⅰ内大量堆积.淀山湖夏季浮游动物的特征性物种主要以老年低额溞、微型裸腹溞、刺簇多肢轮虫以及无节幼体等小型物种为主, 且区域Ⅰ浮游动物生物量要显著高于区域Ⅱ和区域Ⅲ. Jia等[41]在太湖研究浮游动物对蓝藻的响应时得出蓝藻不会造成浮游动物生物量下降, 其原因可能是由于一些小型浮游动物属于r对策者, 生命周期短, 繁殖率高, 通过长时间与蓝藻共存, 耐受性逐步增强, 能在一定程度上耐受局地高蓝藻的生境[42~44]; 甚至一些小型浮游动物(如裸腹溞)可以牧食和消化丝状蓝藻[45].本研究结果也表明, 淀山湖中蓝藻对裸腹溞和低额溞等小型枝角类物种的影响较小, 这些物种仍能保持高生物量.

总磷和电导率分别是影响秋季和冬季浮游动物结构差异的主要因子.在浅水湖泊中, 水体中磷含量与水体营养状况密切相关, 是判定水体富营养化程度的一个重要指标[46]; 电导率可以反映水体中离子浓度, 也可以反映出水体的营养状况[46], 二者变化均对水体中浮游植物造成影响[47, 48], 进而导致浮游动物群落结构产生差异.

水温被认为是影响浮游动物生长、发育和物种组成的重要因子, 也是影响浮游动物季节演替的一个重要因素[49, 50].本研究中, 淀山湖浮游动物在春冬季节时的特征性物种多数为广温种, 其中个别物种如僧帽溞为嗜冷性物种[51, 52]; 夏秋季节的特征性物种中象鼻溞密度与温度呈正相关性[53], 微型裸腹溞、长肢秀体溞以及角突网纹溞等为嗜暖性物种[52]; 春冬季节浮游动物主要以轮虫为主, 夏秋季节浮游动物主要以枝角类为主; 原因可能是轮虫主要以藻类、细菌和碎屑作为食物[54], 冬春季生长的浮游植物如裸藻、绿藻以及前一年水生生物死亡后形成的有机碎屑是轮虫喜食的饵料, 而且捕食者(如一些小型鱼类)在低温季节活力较低, 因此轮虫在冬春季节可大量繁殖形成峰值[55]; 夏秋季随着水温升高, 藻类大量繁殖(图 7), 食物资源充足, 一些小型枝角类丰度开始呈上升趋势[56].

其次, 叶绿素a浓度是衡量水体浮游植物生物量的主要指标, 是浮游动物的主要食物来源之一, 因此水体中浮游植物的密度与浮游动物的生长繁殖密切相关[57].邱小琮等[47]对沙湖研究时表明叶绿素a浓度对该湖的浮游动物密度、生物量具有显著的促进作用.在本研究中, 夏季浮游动物生物量和枝角类所占比例显著高于秋季, 主要原因是夏季叶绿素a浓度(藻类生物量)要高于秋季, 有利于浮游动物生长[47, 58]; 虽然夏季蓝藻浓度高, 但由于一些小型枝角类长期与蓝藻共存时, 产生了一定适应性[42~44].如Jiang等[59]研究捕食和蓝藻对枝角类竞争的影响时表明老年低额溞对蓝藻(铜绿微囊藻)有一定的耐受性, 能够以蓝细菌为食并呈现出高繁殖率.另外, 夏季温度较高, 一些小粒径藻类会大量生长, 也为浮游动物提供了充足的食物来源[56].

(1) 淀山湖浮游动物群落结构春季和夏季存在空间差异; 氨氮是驱动春季不同湖区空间差异的主要因子, 蓝藻则是驱动夏季不同湖区差异的主要因子.

(2) 全湖浮游动物群落结构存在显著的季节性演替, 水温和叶绿素a(即藻类生物量)是引起季节性差异的主要环境因子.