Journal: Nature Microbiology

Publish: 2017

Link: https://www.nature.com/articles/nmicrobiol201765

浮游植物和细菌之间的相互作用通过控制食物网底层的养分循环和生物量生产实现，这代表了水生环境中基本的生态关系。虽然这种关系通常在大的时空尺度上进行研究，但新出现的证据表明，这种关系通常是由围绕着单个浮游植物细胞的区域内发生的微观相互作用控制的。 这种微环境被称为藻际(Phycosphere)，类似于植物根际。在这个界面上，代谢物和信息化学物质的交换支配着浮游植物和细菌之间的关系，包括互惠、共生、拮抗、寄生和竞争。 40年前人们已经认识到藻际的重要性，但直到最近，新的技术和概念框架才使人们开始梳理这个独特的微生物栖息地的复杂本质。随后人们发现，浮游植物和细菌之间的化学交换和生态相互作用远比以前认为的复杂，通常需要两个伙伴的近距离接触，这是由细菌在藻际中的定植促进的。 越来越清楚的是，虽然在藻际内发生的相互作用是在单个微生物的规模上发生的，但它们对包括营养提供和再生、初级生产、毒素生物合成和生物地球化学循环在内的基本过程产生生态系统规模的影响。 本文回顾了藻际的基本物理、化学和生态特征，以期对水生生态系统中浮游植物-细菌相互作用的性质和重要性提供一个新的视角。

在生态系统功能的背景下(框1)，浮游植物和细菌之间的生态关系可以说是水生环境中最重要的生物体间联系。 这两个群体之间的相互作用强烈影响碳和养分循环，调节水生食物网的生产力和稳定性，并影响与气候相关的化学物质的海洋-大气通量。 事实上，这些生物共同的进化史无疑在塑造水生生态系统功能和全球生物地球化学方面发挥了重要作用。

Box1 词汇表 生态系统的功能：生态系统的生物多样性、物理性质和化学特征对系统内营养和生物地球化学联系、转移和通量的集体影响，包括这些过程对更广泛的生物圈的后续影响。 异养：必须从环境中获取有机碳以维持生长和产生能量的有机体。溶解性有机碳：在水生生态系统中发现的有机物质的大蓄水池，操作上被定义为“溶解”的能力，通过0.22 μm的过滤器(有时被定义为0.45 μm)。 再矿化：将有机物质转化为简单的无机成分。 外生：从外部来源导入生态系统的物质。 藻际：浮游植物细胞周围的区域，富含由该细胞分泌到周围水域的有机分子。 根际：植物根部周围的区域，富含从根部分泌到土壤中的分子，为植物和土壤微生物之间的生态关系和化学交换提供了一个关键的界面。 生长刺激物：促进植物生长的生物或化学物质。 生物利用度：分子或物质的性质，使其在代谢过程中可被生物利用。 固氮：某些原核生物将大气中的二氮气体固定为生物可利用的氮形式(如铵)的能力。

在水生生态系统中，浮游植物是主要的初级生产者和食物网的基础。与它们共同的功能角色一致，我们在这里认为浮游植物包括微藻(例如硅藻和甲藻)和产氧光营养的蓝藻(例如原绿球藻，聚球藻属和项圈藻)。这些生物加在一起，几乎占全球光合作用的50%，因此是全球碳和氧通量的重要调节者。 水生异养细菌的丰度与代谢(框1)约占水生栖息地光亮带全部生物量的四分之一，是地球主要生物地球化学循环的引擎，它们与浮游植物的生产和生物量有着内在的联系。 的确，虽然浮游植物和细菌本身都是水生栖息地的基本生物特征，但这两个群体之间的强烈生态耦合要求明确考虑它们协同影响的性质和后果。

浮游植物和细菌之间的相互作用是多种多样的，而且往往是高度复杂的，可以从合作到竞争跨越整个生态关系。在最简单的层面上，这些生物体之间的关系基于资源供应，在自然界中既可以是互惠的，也可以是剥削的(图1)。 水生异养细菌直接从浮游植物中获得大量的碳需求，其中高达50%的由浮游植物固定的碳最终被细菌消耗。 细菌对浮游植物来源的有机物质的消耗主要涉及吸收由浮游植物细胞释放到周围的水柱中大量典型的高度不稳定的溶解有机碳(DOC)(方框1)，但也包括更复杂的藻类产品(例如，粘液和多糖) 和衰老或死亡的浮游植物生物量。

从浮游植物细胞的角度来看，细菌可以通过矿化作用提供有限的营养物质，但也可以竞争无机营养物质。当外生的营养物质供应低，预计浮游植物的生长尤其得益于细菌提供的再生氮和磷。 此外，有证据表明，在细菌合成维生素(如维生素B12)和增强微量营养素(如铁)生物利用度的基础上，浮游植物和细菌之间产生了特定的相互作用，并已经开始强调这些水生微生物群体之间生态联系的复杂性。

通过对浮游植物培养和藻华中特定细菌种类的一致检测，进一步提供了浮游植物和细菌之间密切而有选择性的联系的证据，这导致了“典型浮游植物相关细菌类群”存在的命题。 这些观察结果被全球调查证实，浮游植物相关的细菌群落通常仅限于少数的类群，包括红杆菌科(Rhodobacteraceae)、黄杆菌科(Flavobacteraceae)和交替单胞菌科(Alteromonadaceae)。 这些明显普遍的模式表明，这些类群中某些细菌的生活方式是由它们与浮游植物的相互作用而深刻定义的，同样有证据表明，浮游植物可以从这些关键细菌类群的存在中受益或受害。

根据物种特异性关联的证据，以及细菌和浮游植物之间代谢交换的相互性质，有一种新的观点认为，浮游植物和细菌之间的相互作用应该经常在共生的框架内考虑。 浮游细胞之间的这种亲密关系，需要在相当长的时间内保持空间上的接近——这在一个表面上看起来没有结构、经常以流体流动为特征的栖息地可能不直观。 事实上，海洋学家和湖沼学家历来都在大空间尺度(数百米到数千公里)和长时间尺度(季节性到年度)上研究浮游植物和细菌的动态。即使是当代界定海洋环境微生物生态学的努力，如Tara Oceans计划(一个考察浮游生物的生物多样性和生物地理的全球海洋学考察)，仍然从这种大规模的角度来考虑海洋。 虽然在如此大的尺度上，浮游植物生产力和细菌丰度之间的明确相关性一直被证明表明了紧密耦合的区域分布和季节模式，但长期以来人们也承认，浮游植物和细菌之间的相互作用往往会在允许代谢交换和潜在的共生关系所需的近距离内的微观尺度上发挥作用。 我们对浮游植物和细菌在基因组、代谢和行为水平上的相互作用的了解最近取得了进展，已经开始证实这两个群体之间密切的细胞-细胞相互作用的重要性。

这些密切空间相互作用的物理界面是直接围绕单个浮游植物细胞的区域，在这里，面对扩散和湍流的稀释作用，代谢物最容易交换。 这个被称为藻际 (方框1)的区域只占水柱的一小部分，但却代表了浮游植物和细菌的关键相遇地，或者在某些情况下，是它们相互作用的战场，它们最终调节了生态系统的生产力和生物地球化学过程。 在Cole的开创性论文中，他提出，“在考虑细菌-藻类的相互作用时，我们应该问问自己是否藻际存在”。 在这里，我们不仅考虑了藻际的存在，还考虑了它在水生栖息地中的重要性，首先探索了控制其在环境中形成和持久性的物理和化学过程，然后通过研究它如何促进浮游植物和细菌之间的相互作用来评估其生态重要性。

在研究藻际的生态相关性之前，考虑这一独特的水生微环境的固有物理和化学特征，并将这些特征与其他类似系统联系起来是有指导意义的。

在许多方面，藻际是被广泛研究的根际的水生类似物(框1)。 陆地生态系统中微生物与植物相互作用(图2)，根际是植物根部附近的狭窄地带，富含植物向周围土壤渗出的有机基质，被认为是地球上最复杂的生态界面之一。 这个区域有大量的微生物，它们利用植物根部附近高浓度的不稳定有机物质，同时经常影响植物对养分的吸收和生长。 根际内最著名的相互作用包括豆科植物和根瘤菌之间的内共生关系，它们在固定氮的地方形成缺氧根瘤;还有丛枝菌根真菌，它们寄生在大多数维管植物的根部，增加植物对水和磷的吸收。

虽然大多数海洋细菌通常不与浮游植物形成内共生，但在藻际和根际之间存在着一些惊人的相似之处(图2)。 首先，浮游植物和植物根系都从根本上改变其邻近的化学环境。它们改变氧气和pH值，释放大量有机化合物，其中一些可以被细菌检测和代谢。 第二，趋化性在两个界面都起着核心作用。根系分泌物刺激土壤细菌的活动，从而使微生物能够在根际圈定植，而海洋细菌对一系列浮游植物渗出物表现出趋化性，这可能同样能够在藻际定植。 第三，与这两种环境相关的一些微生物在系统发育上是相似的。植物促生长菌产生植物刺激因子(框1;例如，生物上可利用的氮、磷、激素和挥发性化合物来源)，以促进植物生长，其中一些细菌，如根瘤菌和鞘氨单胞菌在绿藻培养物中已被广泛发现。 第四，两种情况下交换的某些化学“货币”是相同的。除了主要代谢物如糖和氨基酸，一些更具体的化学物质，包括有机硫化合物二甲磺代丙酸(DMSP)和2,3-二羟基丙烷-1-磺酸盐(DHPS)可在两个界面释放，并由细菌代谢 (图2)。

虽然健康和垂死的浮游植物细胞都会向周围的水柱中释放代谢产物，但健康细胞释放光合产物最初被归因于一种溢出机制，即当碳固定率超过碳整合进生物量的速率时，细胞会排泄累积的有机分子。然而，这一解释意味着溢出应在夜间减少，甚至停止，但在昼夜循环中测量了持续溢出率。 相反，健康细胞通过被动和主动两种运输方式渗出。气体、溶剂分子和许多小的疏水化合物可以被动地在细胞膜上扩散，而大分子，如蛋白质，则在它们被转移到细胞外空间时被合成。相反，小的极性和带电有机分子(如单糖和氨基酸)需要通过细胞膜主动运输。 故意释放特定化合物将使浮游植物在碳和能量方面付出巨大的代价，如果这些分子能够使细菌建立有益的联系，那么这种代价就可以被证明是合理的。

除了影响跨膜扩散，分子极性在确定藻际内的扩散率方面起着重要作用。 亲水分子(如极性氨基酸)在水中比疏水分子扩散得更快。 有趣的是，许多细胞间信号分子(如硅藻信息素和细菌高丝氨酸内酯)是疏水的，远离细胞表面的扩散受限。

浮游植物细胞分泌的化合物的性质受细胞健康状况的影响。在早期生长阶段，浮游植物细胞释放可溶性和通常高度不稳定的低分子量分子，如氨基酸、碳水化合物、糖醇和有机酸。 值得注意的是，许多这些低分子量化合物对细菌也是有效的化学引诱剂。当细胞衰老时，较高分子量的分子，包括多糖、蛋白质、核酸和脂质，通过渗出或细胞裂解被释放出来。 这些分子的不同尺度和不稳定性对藻际的物理动力学以及藻际内细菌和潜在定植者的代谢具有潜在的重要意义。 大分子的扩散比小分子慢，这增加了它们在藻际中的停留时间，限制了它们在大体积海水中的损失，并最终影响藻际的大小和稳定性。

藻际的大小主要由浮游植物细胞的大小决定。 鉴于各个浮游植物类群的细胞大小变化超过两个数量级，预计藻际的大小会有很大的变化(框2)。 藻际的大小进一步取决于浮游植物的生长速度和溢出率，以及溢出化合物的扩散率及其背景浓度(详细讨论和计算请参见补充信息)。

根际和藻际之间的一个内在区别是，浮游植物和细菌之间的相互作用发生在一个动荡的环境中，这可以影响藻际的形状和大小。 对于小型浮游植物细胞或轻度湍流条件下(例如，细胞半径小于70 μm或湍流耗散率为10-8 W kg−1;框2)中，湍流对藻际的搅拌作用可以忽略不计，分子扩散导致藻际的对称扩散，而不是复杂的搅拌和混合(图3)。 对于中等大小的藻际或湍流条件，湍流会拉伸藻际并在一定程度上减小其大小，但不会显著破坏梯度(图3)。 变形随着湍流的强度和藻际的大小而增加，直到藻际非常大，或者湍流非常强，以至于化学羽流被搅拌成纠缠的细丝网，并最终混合在一起。补充信息中定量地讨论了这些场景。

Box2 藻际尺度 藻际的大小在很大程度上取决于浮游植物细胞的大小。对于直径为50 μm的硅藻(简单起见假设为球形)，以每天1个的典型生长速度，以细胞碳含量的5%的速度，每天细胞表面渗出的小分子浓度将达到240 nM的碳。 浓度与细胞距离成反比，当距离为10倍半径时，浓度为细胞表面浓度的10%，当距离为100倍半径时，浓度下降至1%。 假设该化合物的背景浓度为10 nM的碳，表明其存在一个半径约为~1200 μm的藻际(这里定义为浓度大于背景值的50%)。 较高的渗出率、较高的生长速率和较高分子量的化合物可产生相当大的菌球(见补充信息)。 另一方面，对于小型浮游植物细胞，比如原绿球藻的直径为0.8 μm，其藻际的大小可以忽略不计(