1958年，莫纳什大学由澳大利亚联邦政府通过议会法案宣布成立，以工程师、军人及政治家约翰·莫纳什爵士命名。莫纳什大学是维多利亚州成立 100 多年以来的第一所大学，其第一批学生于 1961 年进入克莱顿 Clayton 校区开始学习。莫纳什大学的早期愿景是建立一所以研究为核心的高等教育机构，重心在于科技学科。然而，莫纳什大学的发展很快便超过了原本的预期，它并没有依照传统和惯例，而是在在第一次招生后的短短几年内，便开始提供艺术、经济、教育、工程、法律、医学、政治和科学的课程。

除了卓越的科学研究，莫纳什大学一直秉承着鼓励创造、革新和行动力的文化。20 世纪 70 年代，莫纳什大学克莱顿校园成为了澳大利亚大学生的抗议中心，这种挑战现状的哲学逐渐渗透到了大学。抗议中心曾以越南战争和第二波女权主义为主题的辩论吸引着澳大利亚活动家们的注意力，而今天则是以全球贫困和可持续性发展等诸多议题依然活跃在世界的舞台。然而，莫纳什大学的领导地位不仅局限于竞选和宣传，而是凭借着充满活力的思想碰撞，成为了新一代澳大利亚高等学府的典范。

莫纳什大学很快从一所专注于科学和技术领域的大学成长为一所综合型高等学府，并在墨尔本增设了 6  个校区。1990年，莫纳什大学与奇泽姆研究所 Chisholm Institute 合并，并增设考菲尔德 Caufield 和半岛 Peninsula 两大校区。1990 年，吉普斯兰 Gippsland 校区并入莫纳什大学。1991 年，莫纳什大学与维多利亚药学院 Victorian College of Pharmacy 建立了合作伙伴关系，继而增设帕克维尔 Parkville 校区。1994年，莫纳什大学于墨尔本东南部建立了伯威克 Berwick 校区。2014 年，巴拉瑞特大学和莫纳什大学吉普斯兰 Gippsland 校区正式合并为澳大利亚联邦大学。2017 年，伯威克 Berwick 校区成为澳大利亚联邦大学的一部分。莫纳什大学法学院则位于墨尔本中央商务区的 Law Chambers 法律教学楼，毗邻多间法院。  除此之外，墨尔本最大的医疗中心—阿尔弗莱德医院 Alfred Hospital 与莫纳什大学有长期合作关系。阿尔弗莱德医院是莫纳什大学的附属医院，也是其医学院所在地，即阿尔弗莱德 Alfred 校区。

1998 年，马来西亚教育部邀请莫纳什大学与双威集团 Sunway 合作在马来西亚建立校园。同年，马来西亚莫纳什大学成立。该校区是莫纳什大学在亚洲建立的第一个校区，也是马来西亚第一所 “外国” 大学。莫纳什大学的第二个海外校区于2001 年在南非成立。莫纳什大学南非校区并非作为完整的研究型大学运营，但仍然具备开设大学课程和发放文凭的资格。2019 年，南非校区被售予 The Independent Institute of Education（简称IIE），不再颁发莫纳什大学学位。 除此之外，莫纳什大学还在中国苏州及深圳  、意大利普拉托及印度孟买等地建有研究院。

1999年，莫纳什大学成为了久负盛名的大学联盟 – 澳大利亚八校联盟的创始成员。澳大利亚八校联盟由 8 所澳大利亚最顶尖的研究密集型大学组成 – 墨尔本大学、莫纳什大学、澳大利亚国立大学、悉尼大学、昆士兰大学、西澳大学、阿德莱德大学和新南威尔士大学。

莫纳什大学已从一个仅有不到 400 名学生的克莱顿校区，发展成为一个网络遍布全球的高等学府。现在的莫纳什大学拥有来自 170 多个国家的约 60,000 名学生，（以及350,000名校友），是澳大利亚规模最大的大学。