1216年至1217年，这些防御措施受到了考验。法国路易王子在英国贵族的支持下反叛约翰国王，围攻了多佛城堡。这座城堡抵御住了持续十个月的轰炸，隧道的暗袭以及最终的肉搏战。

在下一次围攻时，约翰的儿子亨利三世给城堡加了3座强有力的警卫室，还将防御外壁进行了延伸。修建到1250年左右，这座城堡当时的防御装置及布局一直保留到了今天，成为英国皇室权利的象征。

1265年10月，这座城堡再一次被围困。这一次是由亨利三世的儿子，爱德华王子发起的。驻守城堡的是国王的妹妹，Eleanor de Montfort，也是反叛公爵Simon de Montfort的遗孀，反叛公爵则在那年夏天的伊夫舍姆战役中被杀。这次的进攻不仅从外部进行，城堡内部保皇党的罪犯们也发起了进攻。Eleanor随后与其达成和解，被流放到了法国。